开展生物多样性研究对了解当地的资源现状和物种保护具有重要意义。传统的实地调查需要大量的人力物力, 效率低且力度有限, 尤其是对于那些生活环境比较复杂的物种, 开展大尺度的工作往往面临较大的挑战。许多动物都依赖声音进行通讯, 动物的鸣声可以进行远距离传播, 并且声音中包含个体和环境信息(Bradbury & Vehrencamp, 2012)。因此, 鸣声监测可以被用于大尺度多物种的调查研究。近些年来, 声音监测技术受到越来越多的关注, 并逐渐被应用于野生动物研究和环境调查。例如, Brodie等(2020)基于计算机识别技术, 开发了在群体合唱中识别蛙类的程序, 为进一步通过鸣声研究动物与环境的关系提供了可能。Bradfer-Lawrence等(2020)对43个地点声景(soundscape)的量化表明, 声音的多样性指数与鸟类的丰富度高度相关, 鸟类的物种数目越多, 声景的复杂性越低。然而, 生物声学监测技术在我国起步较晚, 相关领域的研究存在较大空白。
热带森林特别是热带雨林历来是生物多样性保护的热点。海南拥有我国最大的热带雨林, 是我国生物多样性最为丰富的地区之一。为保护海南的热带雨林, 从1980年以来, 在主要原始林分布区相继建立了尖峰岭、霸王岭、吊罗山及五指山等以保护热带森林生态系统及其珍稀物种为主的自然保护区(李景文等, 2002)。近年来, 有关尖峰岭、吊罗山等保护区内无尾两栖类多样性的研究较多。例如, 汪继超等(2008)调查了尖峰岭的两栖类分布和种群密度, 发现了8种海南特有两栖类; 曲江勇(2012)探究五指山两栖类多样性, 发现该区有两栖动物23种, 隶属于1目(无尾目) 5科11属, 且全部为东洋界种类; 孙志新(2017) (孙志新 (2017) 吊罗山不同生境类型无尾两栖类鸣声特征的比较研究. 硕士学位论文, 海南师范大学, 海口.)以吊罗山国家自然保护区常见的21种无尾两栖类为研究对象, 探讨不同生境下无尾两栖类鸣声特征的异同及影响因素。相比之下, 霸王岭片区的生物多样性研究主要关注于植物多样性、优势种的群落结构特征和国家重点保护植物的生态位等(臧润国等, 2001; 刘万德等, 2009; 陈玉凯等, 2014), 而无尾两栖类多样性情况尚不清楚。
本研究采用动物鸣声自动记录仪, 在2021‒ 2022年的4个季节里对霸王岭片区无尾两栖类物种和鸣声特征进行了调查。基于鸣声特征分析, 本研究主要探究以下内容: (1)明确该区域具鸣叫行为两栖动物的物种组成; (2)提取和分析每个物种的声音基本参数, 获取它们的基础声音特征; (3)基于不同物种的鸣叫节律, 评估降雨对不同生境类群鸣叫行为的影响。本研究有助于评估海南热带雨林地区无尾两栖类的物种多样性及其与环境的关系, 为该区域动物的保护提供基础资料。
1 材料和方法
1.1 研究区域概况
海南热带雨林国家公园霸王岭片区(109°03′- 109°17′ E, 18°57′-19°11′ N)地处海南岛西南部, 地跨昌江和白沙两个黎族自治县, 总面积约为8,444.30 ha。该区域属于典型的热带季风气候, 年均温在21℃左右, 相对湿度接近85% (齐旭明和曾新元, 2011)。霸王岭降雨丰富(年降雨量约为1,600 mm), 植被以山地雨林为主, 具有典型的热带雨林特征(齐旭明和曾新元, 2011)。霸王岭片区动植物资源十分丰富, 内有维管束植物2,200余种, 脊椎动物360多种(谢屹等, 2009; 齐旭明和曾新元, 2011)。独特的地形地貌和良好的自然环境使得该区域成为动植物栖息的理想场所。
1.2 声音收集
我们于2021年5月31日至6月7日, 在霸王岭片区开展生境调研, 选择适宜于两栖类栖息的地点作为调查区域。基于整体的调查结果, 最终在苗村、飞列、南美河以及金波农场选择5个研究区域, 每个区域布设1条样线。其中, 苗村2条样线, 飞列、南美河和金波农场各1条样线, 共布设5条样线。由于野外环境较为复杂, 不同样线的长度不同, 但均在300 m以上。每条样线按照河流和地势走向, 分别布设3台Song Meter SM4或者Song Meter Mini自动录音设备(美国Wildlife Acoustics公司声音采集器), 林中设备固定在树高约2 m处, 溪流中设备固定在岸边3-5 m宽处的树上(高度1-2 m)。
影响两栖动物分布的主要因素包括水、海拔和植被, 因此, 布设地点尽可能涉及不同的环境类型(即树栖型、陆栖型、静水型和流水型)。对于每台均通过GPS进行定位, 并记录其海拔、地点、植被等信息。我们前期的调研发现, 海南热带雨林的两栖动物既有夜行性也有昼夜性的。为了更多地记录它们的鸣声信息, 我们将声音采集的工作周期设为全天候工作模式, 录音间隔为30 min (即工作半小时 + 休眠30 min)。为了获取高质量的录音, 我们将录音机的参数设为44,100 points + 16 bit。所有的声音均以WAV高保真格式储存。在我们设定的参数下, Song Meter SM4的持续工作周期约为34 d, Song Meter Mini约为18 d。
根据海南岛四季的环境特征, 以及蛙类的繁殖季节差异性, 我们在2021年6月4日至7月9日(夏季)、2021年8月6日至9月10日(秋季)、2021年12月3日至27日(冬季)和2022年1月21日至3月11日(春季)期间分别收集每个地点至少半个月的声音数据。在每次录音周期结束后, 定期更换设备和存储卡配件, 及时查看每个地点的设备运行情况, 并初步了解每个地点记录的动物声音信息。声音采集期间, 霸王岭春、夏、秋、冬季的平均温度分别为28℃、28.5℃、29℃和21.5℃, 平均湿度接近90%。
1.3 数据整理和分析
本研究利用课题组近些年收集的海南岛蛙类声音, 建立本地区的无尾两栖类声音数据库。我们对有野外工作经验的人员进行培训待他们熟悉每个类群的声音特征后, 再安排其在Adobe Audition 3.0 (Adobe Systems Incorporated, USA)中收听和分析录音, 获取霸王岭中蛙类的物种组成。由于蛙类的鸣叫行为多发生在夜间(Dias et al, 2017), 我们分析霸王岭的蛙类物种组成时, 选择分析的录音时间段为19:00‒22:00, 以便获得全面、准确的分析结果。人工鉴别出的每种蛙类, 查询对应的科、属、种名、受威胁状况以及是否为海南特有种信息。物种的受威胁等级参照IUCN红色名录(
对于每个物种, 我们都选择录音质量较高的声音片段, 利用Adobe Audition 3.0对音节数、音节时长、音节间隔、鸣声时长及主频进行测量。为避免同一个个体被重复分析, 尽可能多地选择不同录音地点, 同一个地点的声音被重复分析时, 间隔确保在3‒5 d以上; 本研究的每个类群我们平均分析8‒10个个体, 所有参数以平均值 ± 标准差进行描述。此外, 我们选择4种代表性物种, 利用Praat软件分别绘制它们自动和手动录音的波形图(waveform)和语图(spectrogram)。每段声音的长度为3 s, 声音的采样频率均为44.1 kHz。
选择18:00到次日2:00这一时间段, 对每个物种的声音进行检索, 分析它们的鸣叫节律。若某种蛙在次日2:00以后依然有较强的鸣叫活跃度, 则适当增大分析时间段的范围, 进一步确定其鸣叫时间。最终, 确定每个物种的起始和结束鸣叫时间和鸣叫行为的持续时间。霸王岭6-7月正值雨季, 且降雨一般集中在每日下午。小湍蛙(Amolops torrentis)在溪流中鸣叫, 沼水蛙(Hylarana guentheri)在静水池塘鸣叫, 脆皮大头蛙(Limnonectes fragilis)一般在浅水溪流石间或石下鸣叫, 海南拟髭蟾(Leptobrachium hainanense)在陆地鸣叫, 而饰纹姬蛙(Microhyla fissipes)鸣叫环境多样。我们选取这5个种, 评估当日有无降雨对微生境不同的蛙类鸣叫活性的影响。我们统计了6月4日至7月9日, 晴雨天5种蛙类在19:00-21:00每小时鸣叫次数的差异。每种蛙鸣叫活性的差异通过Mann-Whitney U检验比较, 所有分析均在Sigma Plot 11.0中进行。
2 结果
2.1 霸王岭片区蛙类物种组成
15台录音设备在不同繁殖季节共记录到蛙类17种(表1), 隶属6科11属。其中, 树蛙科种数最多, 有4属6种, 分别为背条跳树蛙(Chirixalus doriae)、侧条跳树蛙(C. vittatus)、红蹼树蛙(Rhacophorus rhodopus)、海南刘树蛙(Liuixalus hainanus)、眼斑刘树蛙(L. ocellatus)和斑腿泛树蛙(Polypedates megacephalus); 海南特有种5种, 分别为小湍蛙、脆皮大头蛙、海南拟髭蟾、细刺水蛙(Hylarana spinulosa)和海南刘树蛙; 被IUCN红色名录列为易危(VU)的有6种, 即小湍蛙、脆皮大头蛙、海南拟髭蟾、细刺水蛙、眼斑刘树蛙和海南刘树蛙。被《中国脊椎动物红色名录》列为濒危(EN)和易危(VU)的各有1种, 分别为脆皮大头蛙和海南拟髭蟾。
表1 海南热带雨林国家公园霸王岭片区基于动物鸣声所识别的无尾两栖类物种名录
Table 1
| 科 Family | 属 Genus | 种 Species | 中国脊椎动物红色名录 Red List of China’s Vertebrates | IUCN红色名录 Red List of IUCN | 海南特有物种 Endemic to Hainan |
|---|---|---|---|---|---|
| 叉舌蛙科 Dicroglossidae | 大头蛙属 Limnonectes | 脆皮大头蛙 Limnonectes fragilis | EN | VU | √ |
| 陆蛙属 Fejervarya | 泽陆蛙 Fejervarya multistriata | LC | DD | ||
| 蛙科 Ranidae | 水蛙属 Hylarana | 沼水蛙 H. guentheri | LC | LC | |
| 细刺水蛙 H. spinulosa | NT | VU | √ | ||
| 湍蛙属 Amolops | 小湍蛙 Amolops torrentis | LC | VU | √ | |
| 角蟾科 Megophryidae | 拟髭蟾属 Leptobrachium | 海南拟髭蟾 Leptobrachium hainanense | VU | VU | √ |
| 雨蛙科 Hylidae | 雨蛙属 Hyla | 华南雨蛙 Hyla simplex | LC | LC | |
| 姬蛙科 Microhylidae | 姬蛙属 Microhyla | 饰纹姬蛙 M. fissipes | LC | LC | |
| 粗皮姬蛙 M. butleri | LC | LC | |||
| 花姬蛙 M. pulchra | LC | LC | |||
| 小弧斑姬蛙 M. heymonsi | LC | LC | |||
| 树蛙科 Rhacophoridae | 跳树蛙属 Chirixalus | 背条跳树蛙 C. doriae | LC | LC | |
| 侧条跳树蛙 C. vittatus | LC | LC | |||
| 树蛙属 Rhacophorus | 红蹼树蛙 Rhacophorus rhodopus | LC | LC | ||
| 刘树蛙属 Liuixalus | 海南刘树蛙 L. hainanus | DD | VU | √ | |
| 眼斑刘树蛙 L. ocellatus | NT | VU | |||
| 泛树蛙属 Polypedates | 斑腿泛树蛙 Polypedates megacephalus | LC | LC | ||
LC: 无危; NT: 近危; VU: 易危; EN: 濒危; DD: 数据缺乏。
LC, Least Concern; NT, Near Threatened; VU, Vulnerable; EN, Endangered; DD, Data Deficient.
表2 海南热带雨林国家公园霸王岭片区无尾两栖类物种的季节组成
Table 2
| 种 Species | 春季(1-3月) Spring (Jan.‒Mar.) | 夏季(6月) Summer (June) | 秋季(8-9月) Autumn (Aug.‒Sep.) | 冬季(12月) Winter (Dec.) | |
|---|---|---|---|---|---|
| 红蹼树蛙 Rhacophorus rhodopus | √ | √ | √ | √ | |
| 海南刘树蛙 Liuixalus hainanus | √ | √ | √ | √ | |
| 眼斑刘树蛙 L. ocellatus | √ | √ | √ | ‒ | |
| 背条跳树蛙 Chirixalus doriae | ‒ | √ | √ | √ | |
| 侧条跳树蛙 C. vittatus | ‒ | √ | √ | √ | |
| 斑腿泛树蛙 Polypedates megacephalus | √ | √ | √ | ‒ | |
| 饰纹姬蛙 Microhyla fissipes | √ | √ | √ | √ | |
| 海南拟髭蟾 Leptobrachium hainanense | √ | √ | √ | ‒ | |
| 花姬蛙 Microhyla pulchra | √ | √ | √ | ‒ | |
| 泽陆蛙 Fejervarya multistriata | ‒ | √ | ‒ | ‒ | |
| 粗皮姬蛙 Microhyla butleri | √ | √ | √ | √ | |
| 小弧斑姬蛙 M. heymonsi | √ | √ | √ | √ | |
| 华南雨蛙 Hyla simplex | √ | ‒ | ‒ | ‒ | |
| 脆皮大头蛙 Limnonectes fragilis | √ | √ | √ | √ | |
| 小湍蛙 Amolops torrentis | √ | √ | √ | √ | |
| 沼水蛙 Hylarana guentheri | √ | √ | √ | ‒ | |
| 细刺水蛙 H. spinulosa | √ | √ | √ | √ | |
表3 无尾两栖类物种在5条调查样线的组成比较
Table 3
| 种 Species | 样线1 Sampling line 1 | 样线2 Sampling line 2 | 样线3 Sampling line 3 | 样线4 Sampling line 4 | 样线5 Sampling line 5 |
|---|---|---|---|---|---|
| 红蹼树蛙 Rhacophorus rhodopus | √ | √ | √ | ||
| 海南刘树蛙 Liuixalus hainanus | √ | √ | |||
| 眼斑刘树蛙 L. ocellatus | √ | ||||
| 背条跳树蛙 Chirixalus doriae | √ | ||||
| 侧条跳树蛙 C. vittatus | √ | ||||
| 斑腿泛树蛙 Polypedates megacephalus | √ | √ | |||
| 饰纹姬蛙 Microhyla fissipes | √ | √ | √ | √ | |
| 海南拟髭蟾 Leptobrachium hainanense | √ | √ | √ | √ | |
| 花姬蛙 Microhyla pulchra | √ | √ | √ | ||
| 泽陆蛙 Fejervarya multistriata | √ | √ | √ | ||
| 粗皮姬蛙 Microhyla butleri | √ | √ | √ | ||
| 小弧斑姬蛙 M. heymonsi | √ | √ | √ | ||
| 华南雨蛙 Hyla simplex | √ | ||||
| 脆皮大头蛙 Limnonectes fragilis | √ | √ | √ | ||
| 小湍蛙 Amolops torrentis | √ | √ | √ | √ | √ |
| 沼水蛙 Hylarana guentheri | √ | √ | √ | ||
| 细刺水蛙 H. spinulosa | √ | √ | √ |
2.2 霸王岭片区蛙类的生境类型和鸣声特征
记录到的17种蛙类主要栖息于3种生境, 其中树栖型有6种, 陆栖型有7种, 水栖型有4种(表4)。每种类群的声音特征详细如下:
表4 海南热带雨林国家公园霸王岭片区无尾两栖类物种的鸣声参数比较
Table 4
| 成体微生境 Adult microhabitat | 种名 Species name | 音节数 No. of notes | 音节时长 Note duration (ms) | 音节间隔 Inter-note intervals (ms) | 鸣声时长 Call duration (ms) | 主频 Dominant frequence (Hz) |
|---|---|---|---|---|---|---|
| 树栖 Arboreal | 红蹼树蛙 Rhacophorus rhodopus | 1.00 ± 0.00 | 13.50 ± 6.31 | ‒ | 13.50 ± 6.31 | 2,424.70 ± 279.48 |
| 海南刘树蛙 Liuixalus hainanus | 10.11 ± 1.90 | 25.78 ± 1.86 | 81.56 ± 5.43 | 888.78 ± 188.46 | 5,141.11 ± 76.75 | |
| 眼斑刘树蛙 L. ocellatus | 2.59 ± 1.66 | 23.18 ± 2.88 | 42.22 ± 14.99 | 122.29 ± 99.77 | 4,095.35 ± 313.74 | |
| 背条跳树蛙 Chirixalus doriae | 4.22 ± 1.09 | 29.56 ± 8.66 | 25.11 ± 11.74 | 174.11 ± 32.34 | 3,664.56 ± 299.78 | |
| 侧条跳树蛙 C. vittatus | 1.00 ± 0.00 | 91.50 ± 40.00 | ‒ | 91.50 ± 40.00 | 5,210.50 ± 191.37 | |
| 斑腿泛树蛙A Polypedates megacephalus A | 8.67 ± 5.33 | 11.42 ± 5.45 | 63.92 ± 13.64 | 577.83 ± 398.98 | 1,556.92 ± 218.25 | |
| 斑腿泛树蛙B P. megacephalus B | 1.58 ± 1.24 | 67.5 ± 18.99 | 131.00 ± 70.15 | 217.75 ± 326.49 | 1,876.58 ± 111.27 | |
| 斑腿泛树蛙C P. megacephalus C | 3.08 ± 2.02 | 34.42 ± 12.35 | 48.33 ± 12.39 | 204.17 ± 154.29 | 2,160.00 ± 171.14 | |
| 陆栖 Terrestrial | 饰纹姬蛙 Microhyla fissipes | 4.60 ± 0.97 | 23.00 ± 2.63 | 20.70 ± 3.65 | 181.60 ± 48.38 | 2,626.60 ± 99.74 |
| 海南拟髭蟾 Leptobrachium hainanense | 1.00 ± 0.00 | 103.00 ± 23.16 | ‒ | 103.00 ± 23.16 | 1,116.35 ± 133.67 | |
| 花姬蛙 Microhyla pulchra | 1.82 ± 0.98 | 75.82 ± 30.67 | 74.83 ± 50.26 | 196.82 ± 167.73 | 1,960.55 ± 153.37 | |
| 泽陆蛙 Fejervarya multistriata | 2.36 ± 1.29 | 166.91 ± 11.18 | 203.13 ± 29.71 | 649.64 ± 450.88 | 1,223.64 ± 48.21 | |
| 粗皮姬蛙 Microhyla butleri | 3.58 ± 2.11 | 189.75 ± 55.31 | 228.10 ± 166.40 | 1,521.08±1905.12 | 2,794.67 ± 106.81 | |
| 小弧斑姬蛙 M. heymonsi | 5.80 ± 1.32 | 23.20 ± 4.10 | 17.20 ± 4.39 | 205.10 ± 52.62 | 2,633.10 ± 65.24 | |
| 华南雨蛙 Hyla simplex | 15.42 ± 4.54 | 263.42 ± 40.86 | 582.67 ± 89.37 | 12,356.00 ± 3,666.15 | 4,072.83 ± 243.86 | |
| 水栖 Aquatic | 脆皮大头蛙 Limnonectes fragilis | 2.42 ± 1.31 | 150.00 ± 47.06 | 180.00 ± 78.83 | 610.00 ± 494.15 | 2,868.50 ± 175.09 |
| 小湍蛙 Amolops torrentis | 8.67 ± 0.82 | 71.47 ± 13.48 | 50.13 ± 11.53 | 1,000.00 ± 0.00 | 4,659.33 ± 166.20 | |
| 沼水蛙 Hylarana guentheri | 1.00 ± 0.00 | 143.00 ± 33.02 | ‒ | 143.00 ± 33.02 | 1,421.53 ± 199.88 | |
| 细刺水蛙 H. spinulosa | 1.00 ± 0.00 | 271.24 ± 192.22 | ‒ | 271.24 ± 192.22 | 2,683.71 ± 266.69 |
A代表斑腿泛树蛙的A类型音节鸣声, B代表斑腿泛树蛙的B类型音节鸣声, C代表斑腿泛树蛙的C类型音节鸣声。
A, B, and C represent the note type of A, B, and C of Polypedates megacephalus, respectively.
树栖型: 红蹼树蛙以多音节鸣声为主, 其音节时长相对较短(14 ms左右), 平均主频约为2,400 Hz; 海南刘树蛙为多音节鸣叫, 其鸣声主频相对较高(5,000 Hz左右); 眼斑刘树蛙为多音节鸣叫, 鸣声主频约4,100 Hz; 背条跳树蛙为多音节鸣叫, 鸣声音节数一般为4个, 其主频在3,600 Hz左右; 与背条跳树蛙同域分布的侧条跳树蛙只发出单音节鸣声, 其鸣声主频约为5,000 Hz。斑腿泛树蛙鸣声种类较多, 先前研究根据时长和主频的差异, 将该类群的声音分为A、B、C三种类型(Zhao et al, 2022)。A类型鸣叫音节时长短, B类型鸣叫音节时长较长, 两者鸣声频率相似, 但远低于C类型鸣叫(表4)。
陆栖型: 饰纹姬蛙发出持续时间较长的多音节鸣声, 每个音节时长约为182 ms (图1A)。海南拟髭蟾鸣声以单音节为主, 鸣声主频约1,100 Hz; 花姬蛙鸣声单一, 鸣声时长和主频分别为197 ms和 2,000 Hz; 泽陆蛙鸣声响亮, 鸣声时长和主频约为600 ms和1,200 Hz; 粗皮姬蛙为多音节鸣叫, 鸣声时长和主频分别为1,500 ms和2,800 Hz左右; 小弧斑姬蛙为集群爆发式鸣叫, 鸣声低而慢, 只有一种多音节类型, 鸣声时长和主频分别约为200 ms和2,600 Hz; 华南雨蛙为多音节鸣叫, 鸣声响亮, 其鸣声主频约为4,100 Hz。
图1
图1
饰纹姬蛙(A)、脆皮大头蛙(B)、小湍蛙(C)和沼水蛙(D)待鉴定录音与标准鸣声的波形图和语图。
左列为对应物种标准鸣声波形图(上)和语图(下); 右列为待鉴定物种录音的波形图(上)和语图(下)。
Fig. 1
Oscillograms and sonograms to be identified in Microhyla fissipes (A), Limnonectes fragilis (B), Amolops torrentis (C) and Hylarana guentheri (D) as well as their standard calls.
The left column shows to species standard oscillograms (top) and sonograms (bottom). The right column shows oscillograms (top) and sonograms (bottom) of recordings to be identified.
2.3 霸王岭片区蛙类的鸣叫节律
本研究记录到的17种蛙, 有12种仅在夜间鸣叫, 有3种主要在夜间鸣叫, 偶尔也在白天鸣叫, 有2种全天都活跃鸣叫(图2)。
图2
图2
海南热带雨林国家公园霸王岭片区无尾两栖类日鸣叫节律
Fig. 2
Vocal rhythm of anura in the Bawangling Area of the Hainan Tropical Rainforest National Park
树栖型: 有5种树蛙大都在19:00-20:00开始鸣叫, 海南刘树蛙鸣叫行为持续时间为2 h, 红蹼树蛙、背条跳树蛙和斑腿泛树蛙的鸣叫时间持续7-8 h, 而侧条跳树蛙鸣叫时间可持续10 h左右; 眼斑刘树蛙在下午17:00左右开始鸣叫, 鸣叫时间持续9 h左右。
陆栖型: 饰纹姬蛙、泽陆蛙和小弧斑姬蛙在20:00左右开始鸣叫, 其中泽陆蛙和小弧斑姬蛙鸣叫行为持续5-6 h, 而饰纹姬蛙约为8 h; 花姬蛙在下午17:00左右开始鸣叫, 鸣叫行为可持续10 h, 而海南拟髭蟾在18:00左右开始鸣叫, 直至次日清晨5:00左右结束; 粗皮姬蛙起、止鸣叫时间不固定, 但其鸣叫行为每日持续总时长均在12 h左右; 华南雨蛙在19:00开始鸣叫, 鸣叫时间持续不到1 h。
水栖型: 细刺水蛙在18:00左右开始鸣叫, 脆皮大头蛙在20:00左右开始鸣叫, 它们的鸣叫行为均长达9 h。在溪流中生活的小湍蛙和在静水中生活的沼水蛙则全天具有鸣叫行为。
2.4 降雨对霸王岭蛙类鸣叫行为的影响
我们以小湍蛙、沼水蛙、脆皮大头蛙、饰纹姬蛙和海南拟髭蟾为例, 比较不同生境类群非雨天和雨天鸣叫活性的差异。结果表明: 小湍蛙(P = 0.109)、沼水蛙(P = 0.340)和饰纹姬蛙(P = 0.786)在单位时间内的鸣叫次数在非雨天和雨天间无显著差异, 而脆皮大头蛙(P = 0.035)和海南拟髭蟾(P = 0.004)雨天单位时间的鸣叫频次显著高于非雨天(图3)。
图3
图3
小湍蛙、沼水蛙、脆皮大头蛙、饰纹姬蛙和海南拟髭蟾雨天和非雨天每小时鸣叫次数的差异。
Fig. 3
Differences in the number of calls per hour between sunny days and rainy days in Amolops torrentis, Hylarana guentheri, Limnonectes fragilis, Microhyla fissipes, and Leptobrachium hainanense.
* P < 0.05; ** P < 0.01.
3 讨论
本次在国家公园霸王岭片区发现无尾两栖类17种, 隶属6科11属。其中, 树栖型有6种, 陆栖型有7种, 水栖型4种; 海南特有种有5种, 即小湍蛙、脆皮大头蛙、海南拟髭蟾、细刺水蛙和海南刘树蛙, 它们均被IUCN红色名录列为易危物种。对比海南热带雨林以往发声两栖动物的物种记录①(①孙志新 (2017) 吊罗山不同生境类型无尾两栖类鸣声特征的比较研究. 硕士学位论文, 海南师范大学, 海口.), 多数物种均在本次调查中被发现, 但仍有数种鸣叫两栖类暂时未被记录到, 如仅在短时间爆发繁殖的黑眶蟾蜍和在高噪音环境中求偶的大绿臭蛙。对4个季节物种组成的分析表明, 霸王岭片区各季节间鸣叫物种组成存在差异。夏季记录到的物种数最多(16种), 冬季记录到的物种数最少(10种)。此外, 不同调查区域的物种多样性不同。在5个调查区域中, 飞列地区(样线4)的蛙类多样性最高(15种), 苗村附近溪流(样线5)的多样性最低(2种)。
无尾类(蛙和蟾蜍)皮肤渗透性强, 身体保水性相对较差, 所以大部分类群仅在夜间活动 (Cummings et al, 2008)。然而, 也有一些类群昼夜均可进行活动。例如, 仙琴蛙、沼水蛙和小湍蛙昼夜均具有鸣叫行为(Cui et al, 2011; Zhao et al, 2017; 贾乐乐等, 2019)。同是昼行性或夜行性的物种, 鸣叫的时间或节律也有很大的差异。然而, 由于传统的人为调查难以持续获取长时间尺度的数据, 物种间的这种差异受到的关注较少。本研究通过长时间持续调查发现, 霸王岭片区的17种蛙类鸣叫节律具有较大差异。从鸣叫习性来看, 有12种仅在夜间鸣叫, 有3种主要在夜间鸣叫, 偶尔也在白天鸣叫, 有2种全天都活跃鸣叫。大部分夜行性蛙类都在晚上7-8点左右开始鸣叫, 但鸣叫持续时间差异很大, 有些物种(如泽陆蛙)仅有5-6 h, 而有些物种接近12 h (如海南拟髭蟾)。其中, 粗皮姬蛙的鸣叫起始时间不固定, 但其日鸣叫时间均在12 h左右。相似栖息环境的物种鸣叫节律也会有很大差异。例如, 红蹼树蛙和斑腿泛树蛙鸣叫时间为7-8 h, 而侧条跳树蛙可达10 h。蛙类的鸣叫行为受多种因素的影响, 温湿度、植被等都可能与鸣叫有关(Cui et al, 2011; Wang et al, 2012; Zhao et al, 2022)。这些物种的栖息环境有较大差异, 霸王岭内地形地貌比较复杂, 微生境的不同可能是造成鸣叫节律差异的重要原因之一。本研究还表明, 国家公园霸王岭片区季节和区域环境的差异导致两栖动物的多样性和分布不同, 其中飞列地区鸣声物种多样性最高。
降雨丰富是热带雨林的重要特征之一, 降雨引起的水和温度变化对雨林两栖类有重要影响。6-7月属于海南岛的雨季, 期间降雨比较有规律, 一般下午降雨偏多。本研究调查到的两栖类, 有些在静水池塘繁殖, 有些在溪流繁殖, 也有些在临时性水体繁殖。因此, 我们评估了生活环境不同的类群对降雨的响应差异。结果表明, 不同生境的蛙类对降雨的响应存在差异。永久水体中的小湍蛙和沼水蛙, 以及栖息环境多样的饰纹姬蛙, 鸣叫活性均不受降雨影响, 但浅水溪流中的脆皮大头蛙和地面上的海南拟髭蟾鸣叫活性在降雨日更高。此外, 降雨还是自然界非生物噪音的来源之一(Zhao et al, 2017)。降雨噪音与鸣声信号重叠时, 鸣声传递可能会受到干扰。例如, 当回放降雨噪音时, 有些蛙类通过改变鸣声强度应对降雨对信息交流的影响(Penna & Zúñiga, 2014)。对鸟类的研究发现, 降雨会影响它们的活性和运动形式(Elkins, 2010)。例如, 降雨时某些热带鸟类会显著减少觅食行为(de Pascalis et al, 2022)。由于蛙类的鸣声聚集度高, 降雨时Song Meter设备录音的信噪比降低, 导致声音的分析面临较大挑战。因此, 降雨对蛙类鸣声的直接影响需要进一步研究。
本研究首次在国内尝试用生物声学技术开展热带雨林两栖类多样性调查研究。同传统的人为实地调查类似, 自动声音记录手段也能采集到高质量的动物声音。同时, 该方法还能克服人为调查难以长时间大面积开展的缺点。我们通过多区域长时间的数据采集, 获取了大量雨林两栖动物的声音资料。通过进一步的声音分析, 发现不同生活特征蛙类的鸣叫节律存在差异。同时, 鸣叫微生境不同的物种对当日有无降雨的响应也存在差异。本研究仅仅开展1年的声音收集, 未来对这些类群开展更大时间尺度的监测和研究具有重要的保护和生态价值。此外, 我们建议, 动物声学监测要在人工调查的基础上开展, 两者充分结合有助于获取更多的生物多样性信息。未来还需要结合实地调查, 对繁殖行为较为特殊的类群做进一步研究, 及对降雨的直接影响做深入评估。
致谢
感谢海南师范大学生命科学学院翟晓飞、王同亮、陈波对数据整理分析的帮助。感谢中山大学钟旭凯、祝常悦等对野外工作的帮助, 以及海南热带雨林国家公园霸王岭片区的工作人员对本研究的大力支持。
参考文献
Principles of animal communication
DOI:10.1016/j.anbehav.2011.12.014 URL [本文引用: 1]
Rapid assessment of avian species richness and abundance using acoustic indices
Automated species identification of frog choruses in environmental recordings using acoustic indices
A study on the niches of the state’s key protected plants in Bawangling, Hainan Island
DOI:10.3724/SP.J.1258.2014.00053 URL [本文引用: 1]
海南岛霸王岭国家重点保护植物的生态位研究
DOI:10.3724/SP.J.1258.2014.00053
[本文引用: 1]
为进一步了解国家重点野生保护植物的生存群落及不同种群利用资源和占据生态空间的能力, 为制定国家重点保护植物种群的保护措施提供依据, 2009-2011年, 对霸王岭有国家重点保护植物分布的70个样地进行群落调查, 研究了霸王岭保护区内12种国家重点保护植物的生态位宽度以及物种间的生态位重叠。结果表明: (1)生态位宽度值从大到小依次为: 土沉香(Aquilaria sinensis)、海南韶子(Nephelium topengii)、普洱茶(Camellia sinensis var. assamica)、油丹(Alseodaphne hainanensis)、海南油杉(Keteleeria hainanensis)、鸡毛松(Podocarpus imbricatus)、海南梧桐(Firmiana hainanensis)、乐东拟单性木兰(Parakmeria lotungensis)、海南粗榧(Cephalotaxus mannii)、香子含笑(Michelia hedyosperma)、粘木(Ixonanthes reticulata)和陆均松(Dacrydium pierrei); (2)物种生态位宽度值的大小与其自身的地理分布范围密切相关, 如: 陆均松、乐东拟单性木兰等生态位宽度较小的原因与其分布的海拔范围狭窄有关。生态位宽度较大的种群对资源的利用能力较强, 与其他物种的生态位重叠一般较大, 如: 生态位宽度较大的普洱茶与海南油杉的生态位重叠值最大, 为0.872, 而一些生态位宽度较小的物种生态位重叠值较高, 如: 香子含笑的生态位宽度较小, 但与海南梧桐的生态位重叠较大, 为0.693。因此, 种群间的生态位重叠值与它们对环境资源利用的相似程度以及物种自身的生物学特性密切相关; (3)香子含笑、粘木等的生态位宽度较小, 而且个体数量较少, 适宜其生存的群落和生境极少, 应该给予更多的关注和优先保护; (4)未来对濒危植物的保护不仅要考虑各物种自身的生物学特性, 还应从植物群落的角度考虑。只有保护好这些濒危植物的生存群落, 如山地雨林等, 才能实现对濒危植物的有效保护。
Circadian rhythm of calling behavior in the Emei music frog (Babina daunchina) is associated with habitat temperature and relative humidity
Visual sensitivity to a conspicuous male cue varies by reproductive state in Physalaemus pustulosus females
DOI:10.1242/jeb.012963
PMID:18375844
[本文引用: 1]
The vocal sac is a visually conspicuous attribute of most male frogs, but its role in visual communication has only been demonstrated recently in diurnally displaying frogs. Here we characterized the spectral properties of the inflated vocal sac of male túngara frogs (Physalaemus pustulosus), a nocturnal species, and túngara visual sensitivity to this cue across reproductive state and sex. We measured the spectral and total reflectance of different male body regions, including inflated and non-inflated vocal sacs, along with samples of the visual background against which males are perceived. Inflated vocal sacs were the most reflective of all body parts, being one log unit more reflective than background materials. We utilized an optomotor drum with black stripes and stripes that mimicked the spectral reflectance of the inflated vocal sacs with various nocturnal light intensities to measure the visual sensitivity thresholds of males, non-reproductive females and reproductive females. All three groups exhibited visual sensitivities corresponding to intensities below moonless conditions in open habitats or at the edge of secondary tropical forests. Reproductive females exhibited the greatest visual sensitivity of all groups, and were significantly more sensitive than non-reproductive females. Though the mechanism for this physiological difference between reproductive and non-reproductive females is unknown, it is consistent with previously observed patterns of light-dependent phonotaxic behavior in túngaras. We suggest that the visual ecology of the vocal sac, especially in nocturnal frogs, offers a rich source for investigations of visual ecology and physiological regulation of vision.
Influence of rainfall on foraging behavior of a tropical seabird
DOI:10.1093/beheco/arab134 URL [本文引用: 1]
Nightly calling patterns in a Neotropical gladiator frog
DOI:10.1007/s10211-017-0263-6 URL [本文引用: 1]
Acoustic characteristics and temporal rhythms of the calling behavior of Hylarana guentheri during the breeding season
沼水蛙繁殖期鸣声特征及鸣叫节律
Red List of China’s Vertebrates
DOI:10.17520/biods.2016076 URL [本文引用: 1]
中国脊椎动物红色名录
DOI:10.17520/biods.2016076 [本文引用: 1]
Taxonomic diversity of main tropical forest ecosystem nature reserves in Hainan Province, China
海南主要热带森林生态系统类型自然保护区物种分类多样性研究
Community features of two types of typical tropical monsoon forests in Bawangling Nature Reserve, Hainan Island
海南岛霸王岭两种典型热带季雨林群落特征
Strong responsiveness to noise interference in an anuran from the southern temperate forest
DOI:10.1007/s00265-013-1625-3 URL [本文引用: 1]
Ecological evaluation of the Hainan Bawangling National Nature Reserve
海南霸王岭自然保护区生态质量计量评价
Diversity and fauna analysis of amphibians in Wuzhishan reserve
五指山保护区两栖动物多样性调查及区系特征
Effects of body size and environmental factors on the acoustic structure and temporal rhythm of calls in Rhacophorus dennysi
Population densities of Hainan endemic amphibian species in Jianfengling Nature Reserve
海南省尖峰岭保护区海南特有两栖类分布和种群密度调查
Amphibian endemic to Hainan
海南特有的两栖动物
Study on the status of conservation and management and the suggestions on countermeasures for the Hainan Bawangling National Nature Reserve
海南霸王岭国家级自然保护区管理现状及对策建议
Community structure and tree species diversity characteristics in a tropical montane rain forest in Bawangling Nature Reserve, Hainan Island
海南岛霸王岭热带山地雨林群落结构及树种多样性特征的研究
以海南岛霸王岭自然保护区1 hm2老龄原始林样地的调查材料为基础，分析了热带山地雨林群落的组成、高度结构、径级结构及有关的树种多样性特征。结果表明：霸王岭热带山地雨林树种较丰富，物种多样性指数较高。树种数和树木的密度都随高度级、径级的增加而呈负指数或负幂函数递减；热带山地雨林不同高度级、不同径级和不同小样方斑块内的树种数都与树木密度呈显著的正相关关系。热带山地雨林经过自然的演替达到老龄顶极群落后，最后进入主林层的只是少部分树种的少数个体。
Geographical variation of the acoustic signals in the spot-legged treefrog (Polypedates megacephalus) of Hainan Island
An exception to the matched filter hypothesis: A mismatch of male call frequency and female best hearing frequency in a torrent frog
DOI:10.1002/ece3.2621
PMID:28070304
[本文引用: 2]
The matched filter hypothesis proposes that the tuning of auditory sensitivity and the spectral character of calls will match in order to maximize auditory processing efficiency during courtship. In this study, we analyzed the acoustic structure of male calls and both male and female hearing sensitivities in the little torrent frog (), an anuran species who transmits acoustic signals across streams. The results were in striking contradiction to the matched filter hypothesis. Auditory brainstem response results showed that the best hearing range was 1.6-2 kHz consistent with the best sensitive frequency of most terrestrial lentic taxa, yet completely mismatched with the dominant frequency of conspecific calls (4.3 kHz). Moreover, phonotaxis tests show that females strongly prefer high-frequency (4.3 kHz) over low-frequency calls (1.6 kHz) regardless of ambient noise levels, although peripheral auditory sensitivity is highest in the 1.6-2 kHz range. These results are consistent with the idea that evolved from nonstreamside species and that high-frequency calls evolved under the pressure of stream noise. Our results also suggest that female preferences based on central auditory system characteristics may evolve independently of peripheral auditory system sensitivity in order to maximize communication effectiveness in noisy environments.
