黏菌是世界性普遍分布的生物类群(Martin & Alexopoulos, 1969; 李玉, 2007; Poulain et al, 2011), 只要条件适宜, 地球上有植物残体的地方都可以有黏菌的存在, 它是生态系统中的重要分解者之一(Schnittler & Stephenson, 2000; Rojas & Stephenson, 2012; Takahashi & Hada, 2012; Fiore-Donno et al, 2016)。黏菌多喜欢生长在潮湿的森林, 但也出现在一些较为极端的环境中(Martin & Alexopoulos, 1969; 李玉, 2007; Fiore-Donno et al, 2012)。大量研究表明不同地理环境和气候条件导致黏菌的物种组成和多样性存在差异。影响黏菌物种组成和多样性的因素有温度、湿度、林型、海拔高度和土壤pH值等(Ronikier & Ronikier, 2009; Kamono et al, 2013; Schnittler et al, 2015), 其中林型是重要的影响因素之一, 不同林型内黏菌的物种组成和多样性具有较大差异(Ndiritu et al, 2009; Wrigley de Basanta et al, 2010; Takahashi & Hada 2012; Takahashi, 2013)。从气候带来看, 近些年来的研究主要集中在热带和亚热带森林内黏菌的物种组成和多样性分析(Stephenson et al, 2004; 宋天鹏和陈双林, 2014; Dagamac et al, 2015)。在国内, 北温带地区黏菌的物种多样性研究主要是在长白山(杨乐等, 2004; 图力古尔等, 2005)、华北和西北地区(戴群等, 2013; Schnittler et al, 2013)。而对中国的北方地区, 特别是大小兴安岭地区黏菌的物种多样性的研究还未见报道。本文选择位于小兴安岭地区的汤旺河兴安石林森林公园和胜山国家级自然保护区为代表, 研究其黏菌的物种组成和多样性, 同时比较红松(Pinus koraiensis)林和针阔混交林两种林型内黏菌的物种组成、多样性及相似性, 以期为进一步研究和评价中国北温带地区黏菌物种多样性奠定基础。
1 研究地点与样品采集
汤旺河兴安石林森林公园(48°23ʹ-48°29ʹ N, 126°15ʹ-127°30ʹ E)位于黑龙江省伊春市, 属于小兴安岭山脉, 海拔354-703 m。园内植被十分丰富, 以红松针叶、阔叶混交的原始林为主, 分布着大量云杉(Picea asperata)、落叶松(Larix gmelinii)和白桦(Betula platyphylla)等。胜山国家级自然保护区(49°25ʹ-49°40ʹ N, 126°27ʹ-127°02ʹ E)位于黑龙江省黑河市, 地处小兴安岭西北坡, 毗邻大兴安岭林区, 为大小兴安岭生物交错过渡带。该保护区平均海拔450 m, 相对高度为100-200 m, 最高峰海拔753.5 m; 保护区内生物多样性程度较高, 红松是其重点保护物种, 是我国红松分布最北部界线。小兴安岭属北温带大陆季风气候区, 四季分明, 气候比较湿润, 为黏菌的生长提供了良好的环境条件。
本研究选择针阔混交林(汤旺河兴安石林森林公园)和红松林(胜山国家级自然保护区)两种林型, 对其中的黏菌物种组成和多样性进行调查研究。在针阔混交林区和红松林区各设置3个调查样地, 每个样地面积为20 m × 20 m。2014年、2016年和2017年对汤旺河兴安石林森林公园共进行了3次调查; 2014年和2015年对胜山国家级自然保护区共进行了2次调查。
2 形态学分类鉴定
通过体式显微镜镜检后, 去掉无法鉴定到种以及质量有问题的标本, 剩余的标本参与本次研究。
用微距相机对采集到的标本进行子实体照相(SONY, 镜头SEL30M35)。在解剖镜(SONY, SLT- A33)下对标本的子实体类型、颜色、大小等特征进行观察并记录。制作显微装片后, 在显微镜(LEICA, DM2000)下对孢丝、假孢丝、石灰质、石灰结、囊轴、孢子等特征进行观察、照相、测量和记录。黏菌的鉴定按照Martin和Alexopoulos (1969)以及Poulain等(2011)的分类系统。
3 数据分析
相对多度(relative abundance, RA): 定义为通过采集获得某种黏菌的样本数占全部黏菌样本数的百分比。物种多样性指数(Hʹ)使用Shannon-Wiener
公式计算(马克平和刘玉明, 1994): ${H}'=\sum{{}}$ ${{P}_{i}}ln{{P}_{i}}$, 式中Pi为物种i在整个群落中所占的比例。相似性系数(CS)采用Sorenson公式计算(马克平等, 1995): CS = 2j/(a+b), 其中, a为A地的物种数, b为B地的物种数, j为两地共有物种数。物种组成对比的韦恩(Venn)图的绘制和修饰在Microsoft Office PowerPoint中完成。
4 结果
表1 汤旺河兴安石林森林公园和胜山国家级自然保护区44种黏菌相对多度
Table 1
| 属 Genus | 种名 Species | 相对多度 Relative abundance (%) | |
|---|---|---|---|
| 汤旺河 Tangwanghe | 胜山 Shengshan | ||
| 线膜菌属 Reticularia | Reticularia splendens var. jurana* | 4.92 | 2.38 |
| 筛菌属 Cribraria | 灯笼菌 Cribraria cancellatum var. cancellatum | 2.46 | - |
| 锈红筛菌Cribraria ferruginea* | 0.82 | - | |
| 皱杯筛菌 Cribraria personii* | 0.82 | - | |
| 紫筛菌 Cribraria purpurea | 1.34 | - | |
| 粉瘤菌属 Lycogala | 粉瘤菌 Lycogala epidendrum | 7.34 | 11.11 |
| 小粉瘤菌 Lycogala exiguum | 1.34 | 1.59 | |
| 筒菌属 Tubifera | 筒菌 Tubifera ferruginosa* | 3.28 | - |
| 双皮菌属 Diderma | 球形双皮菌 Diderma globosum | 0.82 | - |
| 钙皮菌属 Didymium | 小钙皮菌 Didymium minus* | 0.82 | - |
| 鳞钙皮菌 Didymium squamulosum | 2.46 | 0.79 | |
| 高杯菌属 Craterium | Craterium dictyosporum* | 1.34 | 3.17 |
| 白头高杯菌 Craterium leucocephalum | - | 1.59 | |
| 高杯菌 Craterium minutum | 1.34 | - | |
| 煤绒菌属 Fuligo | 煤绒菌 Fuligo septica | - | 1.59 |
| 光果菌属 Leocarpus | 光果菌 Leocarpus fragilis | 0.82 | 0.79 |
| 绒泡菌属 Physarum | 垂头绒泡菌 Physarum album* | 6.56 | 3.97 |
| 两瓣绒泡菌 Physarum bivalve | 0.82 | - | |
| 灰绒泡菌 Physarum cinereum | 0.82 | 0.79 | |
| 全白绒泡菌 Physarum globuliferum | - | 2.38 | |
| 淡黄绒泡菌 Physarum melleum | - | 0.79 | |
| 小绒泡菌 Physarum pusillum | - | 1.59 | |
| 绿绒泡菌 Physarum viride | 17.21 | 3.97 | |
| 发网菌属 Stemonitis | 锈发网菌 Stemonitis axifera | 6.56 | - |
| 褐发网菌 Stemonitis fusca | 3.28 | - | |
| 草生发网菌 Stemonitis herbatica | 1.34 | - | |
| 美发网菌 Stemonitis splendens | 0.82 | 1.59 | |
| 拟发网菌属 Stemonitopsis | 香蒲拟发网菌 Stemonitopsis typhina | 2.46 | - |
| 被网菌属 Arcyodes | Arcyodes incarnate* | 0.82 | - |
| 团网菌属 Arcyria | 灰团网菌 Arcyria cinerea | 9 | 7.14 |
| 锈色团网菌 Arcyria ferruginea | - | 0.79 | |
| 瑞士团网菌 Arcyria helvetica* | 3.28 | 0.79 | |
| 小红团网菌 Arcyria minuta | - | 0.79 | |
| 朦纹团网菌 Arcyria stipata | - | 5.56 | |
| 变毛菌属 Metatrichia | 暗红变毛菌 Metatrichia vesparium | 1.34 | 10.32 |
| 半网菌属 Hemitrichia | 细柄半网菌 Hemitrichia calyculata | 3.28 | 3.17 |
| 棒形半网菌 Hemitrichia clavata | 0.82 | 1.59 | |
| 蛇形半网菌 Hemitrichia serpula | 0.82 | 16.28 | |
| 团毛菌属 Trichia | 光丝团毛菌 Trichia affinis* | 1.34 | 15.08 |
| 栗褐团毛菌 Trichia botrytis | 0.82 | - | |
| 长尖团毛菌 Trichia decipiens | 3.28 | - | |
| 网孢团毛菌 Trichia favoginea | 1.34 | - | |
| 环壁团毛菌 Trichia varia | 0.82 | - | |
| 疣壁团毛菌 Trichia verrucosa | 0.82 | - | |
* 表示黑龙江省新记录种 * New record species in Heilongjiang Province
图1
图1
10个黑龙省新记录种的形态特征组图。a1-a3: Reticularia splendens var. jurana; b1-b3: 筒菌; c1-c3: Cribraria persoonii; d1-d3: 锈红筛菌; e1-e3: Arcyodes incarnata; f1-f3: 瑞士团网菌; g1-g3: Trichia affinis; h1-h3: Craterium dictyosporum; i1-i3: 小钙皮菌; j1-j3: 垂头绒泡菌。标尺: a1, h1 = 5 mm; b1, f1 = 2 mm; c1, g1, i1, j1= 1 mm; d1, e1 = 0.5 mm; b2, h2 = 50 μm; c2 = 25 µm; h3 = 5 μm; 其他 = 10 μm。
Fig. 1
Morphological characteristics of 10 new record species in Heilongjiang Province. a1-a3, Reticularia splendens var. jurana; b1-b3, Tubifera ferruginosa; c1-c3, Cribraria persoonii; d1-d3, Cribraria ferruginea; e1-e3, Arcyodes incarnata; f1-f3, Arcyria helvetica; g1-g3, Trichia affinis; h1-h3, Craterium dictyosporum; i1-i3, Didymium minus; j1-j3, Physarum album. Bars: a1, h1 = 5 mm; b1, f1 = 2 mm; c1, g1, i1, j1= 1 mm; d1, e1 = 0.5 mm; b2, h2 = 50 μm; c2 = 25 µm; h3 = 5 μm; Others = 10 μm.
4.1 汤旺河兴安石林森林公园黏菌的物种组成特征
表2 红松林(胜山)和针阔混交林(汤旺河)两种林型内黏菌物种数、相对多度和物种多样性指数
Table 2
| 目 Order | 红松林 Pinus koraiensis forest | 针阔混交林 Mixed forest | ||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 科数 No. of family | 属数 No. of genus | 种数 No. of species | 科数 No. of family | 属数 No. of genus | 种数 No. of species | |||
| 无丝菌目 Liceales | 2 | 2 | 3 | 3 | 4 | 8 | ||
| 绒泡菌目 Physarales | 2 | 5 | 11 | 2 | 5 | 10 | ||
| 发网菌目 Stemonitales | 1 | 1 | 1 | 1 | 2 | 5 | ||
| 团毛菌目 Trichiales | 2 | 4 | 10 | 2 | 5 | 13 | ||
| 合计 Total | 7 | 12 | 25 | 8 | 16 | 36 | ||
| 相对多度 Relative abundance | 56.82% | 81.82% | ||||||
| Shannon-Wiener指数 Shannon-Wiener index | 2.72 | 3.06 | ||||||
在这36种中, 绿绒泡菌(Physarum viride)是优势种, 相对多度达到17.21%。其中相对多度在5%-10%之间的物种有灰团网菌(Arcyria cinerea, 9.00%)、粉瘤菌(Lycogala epidendrum, 7.34%)、垂头绒泡菌(6.56%)和锈发网菌(Stemonitis axifera, 6.56%) (表1); 相对多度在3%-5%之间的物种有瑞士团网菌(Arcyria helvetica, 3.28%)、细柄半网菌(Hemitrichia calyculata, 3.28%)、Reticularia splendens var. jurana (4.92%)、褐发网菌(Stemonitis fusca, 3.28%)、长尖团毛菌(Trichia decipiens, 3.28%)和筒菌(Tubifera ferruginosa, 3.28%); 相对多度在1%- 3%之间的物种有Craterium dictyosporum (1.34%)、灯笼菌(Cribraria cancellatum var. cancellatum, 2.46%)和鳞钙皮菌(Didymium squamulosum, 2.46%)等11个种; 而相对多度小于1%的物种有栗褐团毛菌(Trichia botrytis)、环壁团毛菌(T. varia)、疣壁团毛菌(T. verrucosa)等14个种(表1)。汤旺河兴安石林森林公园黏菌物种多样性指数为3.06 (表2)。
4.2 胜山国家级自然保护区黏菌的物种组成特征
在这25个种中, 蛇形半网菌(Hemitrichia serpula)是优势种, 相对多度达到16.28%, 其次是光丝团毛菌(Trichia affinis, 15.08%), 粉瘤菌(11.11%)和暗红变毛菌(Metatrichia vesparium, 10.32%)。其中相对多度在5%-10%之间的物种有朦纹团网菌(Arcyria stipata, 5.56%)和灰团网菌(7.14%); 相对多度在3%-5%之间的物种有Craterium dictyosporum (3.17%)、细柄半网菌(3.17%)、垂头绒泡菌(3.97%)和绿绒泡菌(3.97%); 相对多度在1%-3%之间的物种有白头高杯菌(Craterium leucocephalum, 1.59%)、煤绒菌(Fuligo septica, 1.59%)和棒形半网菌(Hemitrichia clavata, 1.59%)等8个种; 锈色团网菌(Arcyria ferruginea)、A. helvetica、A. minuta等其余7个种为稀有种, 相对多度小于1% (表1)。胜山国家级自然保护区黏菌物种多样性指数为2.72 (表2)。
图2
图2
红松林和针阔混交林两种林型内黏菌物种组成对比的韦恩图
Fig. 2
Venn diagram of species comparison of myxomycetes in Pinus koraiensis forest and mixed forest
4.3 两种林型内黏菌的物种组成和多样性
通过比较针阔混交林(汤旺河兴安石林森林公园)和红松林(胜山国家级自然保护区)两个林型内的物种多样性, 进一步分析多种植被林型和单一植被林型内黏菌的物种组成差异。
4.4 两种林型内黏菌的物种组成相似性
5 讨论
黏菌在世界上普遍分布, 多数喜欢生长在潮湿的森林里, 有时也生长在极端环境下(Mandeel & Blackwell, 2008; Fiore-Donno et al, 2012)。本研究选择位于小兴安岭的汤旺河兴安石林森林公园和胜山国家级自然保护区为研究地, 分析了中国北部温带地区不同林型内的黏菌物种多样性。结果表明: 汤旺河兴安石林森林公园内黏菌物种多样性指数为3.06, 胜山国家级自然保护区黏菌物种多样性指数为2.72, 在不考虑研究地大小等因素的影响时, 对比已经报道的物种多样性指数(Stephenson et al, 1999; Rojas & Stephenson, 2008; 戴群等, 2013; 宋天鹏和陈双林, 2014), 发现本文两个研究地的黏菌物种均很丰富。
针阔混交林内的多样性指数比红松林内的多样性指数略高, 表明针阔混交林比红松林内的黏菌物种相对丰富, 与目前大多数研究一致。例如对吉林长白山黏菌多样性的研究表明, 针阔混交林的物种多样性指数比单一的针叶林和高山岳桦(Betula ermanii)林的物种多样性指数高(陈双林和李玉, 2009)。图力古尔等(2005)对长白山的研究结果表明, 与松树类(Pinus spp.)、栎树类(Quercus spp.)和槭树类(Acer spp.)等林型的黏菌物种组成相比, 水曲柳(Fraxinus mandschurica) + 蒙古栎(Quercus mongolica) + 红松林群落中的黏菌多样性最丰富。
但也有研究表明单一植被林型内的黏菌物种也很丰富。例如: 朱鹤等(2013)对内蒙古樟子松(Pinus sylvestris var. mongolica)林下的黏菌进行了资源调查, 发现虽然林型较单一, 但是黏菌的物种分布还是较丰富的; Schnittler等(2013)在新疆天山的杨树(Populus spp.)林内发现了53种黏菌, 同样证明了单一林型的黏菌物种组成丰富。
本研究中两种林型内的黏菌物种组成相似性(CS)为55.7%, 显示植被类型对黏菌的物种组成和多样性有着重要的影响, 这与前人的研究结果较一致(戴群等, 2013; Takahashi, 2013)。
在本次研究获得的44种黏菌中, 有Craterium dictyosporum、垂头绒泡菌和Reticularia splendens var. jurana等10个种是黑龙江首次报道, 为黑龙江省新记录种。
参考文献
Ecological diversity of myxomycetes in Pinus koraiensis broad-leaved mixed forests of Changbai Mountains
长白山红松阔叶林黏菌生态多样性
A survey on species diversity of myxomycetes from Changbai Mountains in China
Diversity of plasmodial slime molds (myxomycetes) in coastal, mountain, and community forests of Puerto Galera, Oriental Mindoro, the Philippines
Myxomycete diversity in hilly forests of East China
华东丘陵林地黏菌的物种多样性
18S rDNA phylogeny of Lamproderma and allied genera (Stemonitales, Myxomycetes, Amoebozoa)
Metacommunity analysis of amoeboid protists in grassland soils
Exploring slime mould diversity in high-altitude forests and grasslands by environmental RNA analysis
Measurement of biotic community diversity. I. α diversity (Part 2)
生物群落多样性的测度方法. I. α多样性的测度方法(下)
Measurement of biotic community diversity. II. β diversity
生物群落多样性的测度方法. II. β多样性的测度方法
Rare or rarely collected? Comatricha mirabilis from the desert of Bahrain
Distribution and ecology of the assemblages of myxomycetes associated with major vegetation types in Big Bend National Park, USA
Les Myxomycètes. Fédération Mycologique et Botanique Dauphiné-Savoie
Myxomycete ecology along an elevation gradient on Cocos Island, Costa Rica
Rapid assessment of the distribution of myxomycetes in a southwestern Amazon forest
How ‘alpine’ are nivicolous myxomycetes? A worldwide assessment of altitudinal distribution
Four years in the Caucasus—Observations on the ecology of nivicolous myxomycetes
Myxomycete diversity in the Tarim basin and eastern Tian- Shan, Xinjiang Prov., China
Myxomycete biodiversity in four different forest types in Costa Rica
Species diversity of myxomycetes in Huanglian Mountain National Nature Reserve of Yunnan Province, China
黄连山自然保护区黏菌的物种多样性
Protostelids, dictyostelids, and myxomycetes in the litter microhabitat of the Luquillo experimental forest, Puerto Rico
Ecological characterization of a tropical myxomycete assemblage—Maquipucuna Cloud Forest Reserve, Ecuador
Myxomycete distribution varies among leaf litters of different vegetation in a local secondary forest of warm-temperate western Japan
Seasonal occurrence and distribution of myxomycetes on different types of leaf litter in a warm temperate forest of western Japan
Biodiversity of myxomycetes in subantarctic forests of Patagonia and Tierra del Fuego, Argentina
Floristic diversity of myxomycetes in Changbai Mountains
长白山黏菌区系多样性研究
A report on myxomycetes from Inner Mongolia forest of Pinus sylvestris var. mongolica Litv
内蒙古樟子松林黏菌资源报道
