生物多样性  2018 , 26 (5): 486-497 https://doi.org/10.17520/biods.2018068

综述

中国熊蜂多样性、人工利用与保护策略

黄家兴, 安建东*

中国农业科学院蜜蜂研究所, 农业部授粉昆虫生物学重点实验室, 北京 100093

Species diversity, pollination application and strategy for conservation of the bumblebees of China

Jiaxing Huang, Jiandong An*

Institute of Apicultural Research, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Key Laboratory for Insect-Pollinator Biology of the Ministry of Agriculture, Beijing 100093

通讯作者:  * 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: anjiandong@caas.cn

责任编辑:  Jiaxing HuangJiandong An

收稿日期: 2018-03-5

接受日期:  2018-04-10

网络出版日期:  2018-05-20

版权声明:  2018 《生物多样性》编辑部 版权所有.《生物多样性》编辑部

基金资助:  国家自然科学基金(30672500, U1603108)和中国农业科学院科技创新工程(CAAS-ASTIP-2015-IAR)

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摘要

熊蜂是众多野生植物和农作物的重要传粉者, 在维持自然和农业生态系统平衡中发挥着十分重要的作用。中国地形多样、植被丰富, 是全球熊蜂多样性的热点地区, 但过去缺乏系统调查研究, 中国熊蜂多样性现状及其利用特性不详。本文介绍了近20年在中国熊蜂资源系统调查及其人工利用方面取得的主要研究结果: (1) 2002-2017年采集熊蜂标本5万余号, 先后揭示了一系列疑难类群的分类地位, 确认中国已知熊蜂125种, 占全球熊蜂已知物种总数的50%, 表明中国是全球熊蜂物种资源最丰富的国家; (2)首次报道了中国熊蜂物种名录, 其中22种为中国特有种。我国青藏高原东部向黄土高原、秦岭山地和四川盆地过渡的地带, 是全球熊蜂多样性分布中心; (3) 1998-2017年, 明亮熊蜂(Bombus lucorum)、密林熊蜂(B. patagiatus)、红光熊蜂(B. ignitus)、火红熊蜂(B. pyrosoma)、重黄熊蜂(B. picipes)和兰州熊蜂(B. lantschouensis) 6种本土熊蜂先后被驯养成功, 其中密林熊蜂和兰州熊蜂的繁殖性状优良, 已应用于我国设施作物传粉服务。同时, 我们从栖息地、食物资源、外来物种、农药使用等方面提出了保护中国熊蜂资源的策略, 以期为野生传粉昆虫特别是熊蜂资源的保护与可持续利用提供参考资料。

关键词: 传粉者 ; 熊蜂 ; 野外调查 ; 繁育筛选 ; 传粉 ; 保护

Abstract

Bumblebees are important pollinators of many wild flowers and crops and play a significant role in maintaining natural and agricultural ecosystems. The varied geomorphology and vegetation of China makes it the greatest hotspot of bumblebee diversity in the world. However, the bumblebee fauna of China has been insufficiently studied. Here, we report the results of systematic field surveys and the application of bumblebees to pollination over the last two decades in China. The results showed the following: (1) More than 50,000 bumblebee specimens were collected during 2002-2017. The taxonomic status of some difficult taxa was revealed by integrating morphology with DNA barcoding. A total of 125 bumblebee species have been identified, which represents 50% of the total number of bumblebee species worldwide. (2) We report the first compiled list of the bumblebee species of China, which includes 22 species that are endemic to China. The transitional zone from the eastern Qinghai-Tibetan Plateau to the Loess Plateau, the Qinling Mountains, and the Sichuan Basin is the centre of bumblebee diversity worldwide. (3) Six native bumblebee species, including Bombus lucorum, B. patagiatus, B. ignitus, B. pyrosoma, B. picipes and B. lantschouensis from Northern China, were selected for rearing between 1998-2017. Furthermore, B. patagiatus and B. lantschouensis, which had traits that favoured domestication, are now used as pollinators of crops in greenhouses within China. We propose a multi-pronged strategy to conserve the native bumblebees of China, which includes protecting their habitats and food resources and controlling invasive alien species and pesticide use. We hope that this study will help inform the conservation and the sustainable use of wild pollinators across the globe, but especially bumblebees of China.

Keywords: pollinator ; bumblebee ; field survey ; rearing selection ; pollination ; conservation

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黄家兴, 安建东. 中国熊蜂多样性、人工利用与保护策略[J]. 生物多样性, 2018, 26(5): 486-497 https://doi.org/10.17520/biods.2018068

Jiaxing Huang, Jiandong An. Species diversity, pollination application and strategy for conservation of the bumblebees of China[J]. Biodiversity Science, 2018, 26(5): 486-497 https://doi.org/10.17520/biods.2018068

熊蜂是众多野生植物和农作物的重要传粉者, 在维持自然和农业生态系统平衡中发挥着十分重要的作用。熊蜂隶属于膜翅目蜜蜂科熊蜂属(Bombus), 由15个亚属组成(Williams et al, 2008)。除大洋洲区、古热带区没有自然分布外, 熊蜂广泛分布于东洋区、古北区、新北区和新热带区, 甚至在北极圈以南88 km的地方也有分布, 其中北半球温带和寒温带地区熊蜂分布较丰富(Heinrich, 1979; Williams, 1996)。目前, 全球已知熊蜂约250种(Cameron et al, 2007)。中国地形多样, 植被丰富, 是全球熊蜂物种资源最丰富的国家(Williams, 1998; Williams et al, 2009)。

相比于欧洲, 中国对熊蜂的区系研究较晚, 而且过去一直缺乏系统的野外调查。20世纪70年代以前, 有关中国熊蜂的描述主要来自美国、瑞典和德国等西方学者的调查报告。例如, 20世纪20-40年代, 美国博物学家David Crockett Graham博士在四川宜宾采到7种熊蜂(谢正华, 2008); 1927-1930年, 在Sven Hedin博士和Sü Ping-chang教授率领下, 瑞典-中国科学考察队在中国西北地区进行了一次综合性生物资源考察, 他们结合德国柏林博物馆等馆藏记录, 报道了中国熊蜂属11亚属38种(Bischoff, 1936)。俄罗斯科学家Д. В. Панфилов在前人的基础上, 分析了中国4个亚区(日本-中国-喜马拉雅山亚区、西藏高原亚区、哈萨克斯坦-蒙古亚区、西伯利亚亚区)的熊蜂分布特点, 并预言中国是全球熊蜂资源最丰富的国家(潘菲洛夫, 1957)。但是这些报道中大部分熊蜂物种都缺少详细的分布信息。20世纪70年代以来, 中国科学院开展了一系列大型科学考察活动, 采到较多的熊蜂标本。随后, 中国科学院动物研究所等单位的专家相继报道了中国部分地区的熊蜂物种名录, 例如, 西藏地区有42种(王淑芳, 1982), 新疆天山托尔峰地区21种(王淑芳, 1985), 云南27种(吴燕如等, 1988), 长江三峡库区16种(姚建和罗春勇, 1997), 浙江15种(於文俊等, 2003; 姚建和王淑芳, 2005), 秦岭西段33种(姚建和王淑芳, 2005)。另报道, 台湾省有熊蜂9种(Starr, 1992), 川渝地区有56种(谢正华, 2008; Williams et al, 2009)。但是, 中国整体熊蜂物种资源及其分布特征不详。此外, 中国地处东洋区向古北区过渡的地带, 境内熊蜂体色模式多样, 疑难类群较多, 造成很多物种分类地位有误(An et al, 2014)。20世纪90年代末, 中国农业科学院蜜蜂研究所牵头开展了中国熊蜂资源本底调查, 同时探索特殊种群人工驯养和传粉利用的可行性。

本文介绍了近20年来中国熊蜂资源调查及其人工开发利用的研究进展, 并提出了中国熊蜂资源的保护策略。

1 中国熊蜂资源本底调查

随着设施农业和熊蜂商品化的发展, 全球范围内掀起了设施果菜应用熊蜂传粉的热潮(Velthuis & van Doorn, 2006)。中国于1995年正式立项研究熊蜂的利用技术, 1998年本土熊蜂人工繁殖获得成功, 随后开始应用于设施果菜传粉(梁诗魁等, 1999)。但在应用过程中, 发现我国本土熊蜂资源现状不清, 很多物种鉴定困难, 一些熊蜂物种甚至出现几易其名的情况, 给相关研究和利用带来了诸多困惑(安建东等, 2007, 2010; Williams et al, 2012a)。因此, 由中国农业科学院蜜蜂研究所牵头, 山西省农业科学院园艺研究所、甘肃省养蜂研究所、新疆农垦科学院、新疆维吾尔自治区蜂业发展中心、宁夏固原市养蜂试验站、陕西榆林市蜂业技术推广站、榆林市草原工作站、西藏自治区农牧科学院、西藏农牧学院、广东省昆虫研究所、云南省农业科学院蚕桑蜜蜂研究所、安徽黄山种蜂场、重庆市畜牧科学院、福建农林大学、黑龙江省农业科学院牡丹江分院、辽宁省蜜蜂原种场、山东省农业科学院植物保护研究所、河南科技学院、江西省养蜂研究所、浙江金华市农业科学研究院、广西农林蜜蜂开发研究所和海南省农业学校等协作单位参加, 在全国范围内开展了中国熊蜂资源本底系统调查。2002-2017年, 协作组完成了中国大部分地区的野外调查, 共采集熊蜂标本5万余号, 涉及1,780个采样点(图1)。同时, 采用传统形态特征和DNA条形码相结合的分类手段, 先后揭示了小峰熊蜂隐存种(Bombus hypocrita cryptic species) (Williams et al, 2012a)、明亮熊蜂复合种(B. lucorum complex) (刘苹等, 2014)、三条熊蜂复合种(B. trifasciatus complex) (Huang et al, 2015a)、朝鲜熊蜂体色模式多态性(B. koreanus colour-pattern polymorphism) (Huang et al, 2015b)等一系列疑难类群的分类地位, 探明了地熊蜂亚属(Subterraneobombus) (Williams et al, 2011)、熊蜂亚属(Bombus) (Williams et al, 2012b)、巨熊蜂亚属(Megabombus) (Huang et al, 2015a)、假熊蜂亚属(Mendacibombus) (Williams et al, 2016)等类群的物种组成及其系统发育关系, 明确了中国北方(安建东等, 2008, 2010; An et al, 2011, 2014)和青藏高原(Williams et al, 2015)等地区的熊蜂物种多样性现状。截至目前, 已确认分布在中国的熊蜂有125种(表1), 占全球已知熊蜂物种总数的50%, 表明中国是全球熊蜂物种资源最丰富的国家。另外, 还有一些未知种尚在鉴定之中。预计, 中国熊蜂物种总数将会超过130种(Williams et al, 2017)。

图1   中国境内熊蜂分布点(基于中国农业科学院蜜蜂研究所2002-2017年采集的标本数据)

Fig. 1   Map of China showing the distribution sites of the bumblebees of China used the records of the collection of Institute of Apicultural Research of Chinese Academy of Agricultural Sciences between 2002-2017.

表1   中国熊蜂属物种名录(* 中国特有种)

Table 1   List of the bumblebee species of the genus Bombus in China. * Species endemic to China.

物种 Species物种 Species
短颊熊蜂 Bombus (Alpigenobombus) angustus *红束熊蜂 Bombus (Melanobombus) rufofasciatus
短头熊蜂 Bombus (Alpigenobombus) breviceps西氏熊蜂 Bombus (Melanobombus) sichelii
颊熊蜂 Bombus (Alpigenobombus) genalis莺熊蜂 Bombus (Melanobombus) tanguticus
灰熊蜂 Bombus (Alpigenobombus) grahami凸污熊蜂 Bombus (Mendacibombus) convexus *
克什米尔熊蜂 Bombus (Alpigenobombus) kashmirensis松熊蜂 Bombus (Mendacibombus) defector
显熊蜂 Bombus (Alpigenobombus) nobilis马卡熊蜂 Bombus (Mendacibombus) makarjini
壮熊蜂 Bombus (Alpigenobombus) validus*马格熊蜂 Bombus (Mendacibombus) margreiteri
混熊蜂 Bombus (Bombias) confusus华丽熊蜂 Bombus (Mendacibombus) superbus *
隐熊蜂 Bombus (Bombus) cryptarum土耳其熊蜂 Bombus (Mendacibombus) turkestanicus
小峰熊蜂 Bombus (Bombus) hypocrita稳纹熊蜂 Bombus (Mendacibombus) waltoni
红光熊蜂 Bombus (Bombus) ignitus娇熊蜂 Bombus (Orientalibombus) braccatus *
兰州熊蜂 Bombus (Bombus) lantschouensis埋熊蜂 Bombus (Orientalibombus) funerarius
长翅熊蜂 Bombus (Bombus) longipennis红尾熊蜂 Bombus (Orientalibombus) haemorrhoidalis
明亮熊蜂 Bombus (Bombus) lucorum巴氏熊蜂 Bombus (Psithyrus) barbutellus
岷山熊蜂 Bombus (Bombus) minshanensis *贝拉熊蜂 Bombus (Psithyrus) bellardii
密林熊蜂 Bombus (Bombus) patagiatus牛熊蜂 Bombus (Psithyrus) bohemicus
散熊蜂 Bombus (Bombus) sporadicus布氏熊蜂 Bombus (Psithyrus) branickii
地熊蜂 Bombus (Bombus) terrestris田野熊蜂 Bombus (Psithyrus) campestris
卡氏熊蜂 Bombus (Cullumanobombus) cullumanus中华熊蜂 Bombus (Psithyrus) chinensis *
索熊蜂 Bombus (Kallobombus) soroeensis韩熊蜂 Bombus (Psithyrus) coreanus
侧白熊蜂 Bombus (Megabombus) albopleuralis角熊蜂 Bombus (Psithyrus) cornutus
双色熊蜂 Bombus (Megabombus) bicoloratus埃熊蜂 Bombus (Psithyrus) expolitus *
亲熊蜂 Bombus (Megabombus) consobrinus费熊蜂 Bombus (Psithyrus) ferganicus
茨氏熊蜂 Bombus (Megabombus) czerskii单带熊蜂 Bombus (Psithyrus) monozonus *
长颊熊蜂 Bombus (Megabombus) hortorum莫氏熊蜂 Bombus (Psithyrus) morawitzianus
朝鲜熊蜂 Bombus (Megabombus) koreanus挪威熊蜂 Bombus (Psithyrus) norvegicus
长足熊蜂 Bombus (Megabombus) longipes *崖熊蜂 Bombus (Psithyrus) rupestris
玛氏熊蜂 Bombus (Megabombus) malaisei斯科熊蜂 Bombus (Psithyrus) skorikovi
山岭熊蜂 Bombus (Megabombus) montivagus寓林熊蜂 Bombus (Psithyrus) sylvestris
圣熊蜂 Bombus (Megabombus) religiosus *西藏熊蜂 Bombus (Psithyrus) tibetanus*
安熊蜂 Bombus (Megabombus) securus *图氏熊蜂 Bombus (Psithyrus) turneri
越熊蜂 Bombus (Megabombus) supremus *常熊蜂 Bombus (Pyrobombus) avanus
苏氏熊蜂 Bombus (Megabombus) sushkini s. l.毕氏熊蜂 Bombus (Pyrobombus) biroi
遆氏熊蜂 Bombus (Megabombus) tichenkoi s. l.黄熊蜂 Bombus (Pyrobombus) flavescens
三条熊蜂 Bombus (Megabombus) trifasciatus *眠熊蜂 Bombus (Pyrobombus) hypnorum
乌苏里熊蜂 Bombus (Megabombus) ussurensis稀熊蜂 Bombus (Pyrobombus) infrequens
萃熊蜂 Bombus (Melanobombus) eximius柔熊蜂 Bombus (Pyrobombus) infirmus *
白背熊蜂 Bombus (Melanobombus) festivus拉普熊蜂 Bombus (Pyrobombus) lapponicus
弗里熊蜂 Bombus (Melanobombus) friseanus饰带熊蜂 Bombus (Pyrobombus) lemniscatus
昆仑熊蜂 Bombus (Melanobombus) keriensis小雅熊蜂 Bombus (Pyrobombus) lepidus
拉达克熊蜂 Bombus (Melanobombus) ladakhensis黄足熊蜂 Bombus (Pyrobombus) luteipes
银珠熊蜂 Bombus (Melanobombus) miniatus谦熊蜂 Bombus (Pyrobombus) modestus
火红熊蜂 Bombus (Melanobombus) pyrosoma *洁熊蜂 Bombus (Pyrobombus) parthenius s. l.
雀熊蜂 Bombus (Melanobombus) richardsiellus重黄熊蜂 Bombus (Pyrobombus) picipes *

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表1   (续)

Table 1   (continued)

物种 Species物种 Species
早熊蜂 Bombus (Pyrobombus) pratorum黑足熊蜂 Bombus (Thoracobombus) atripes
缢熊蜂 Bombus (Pyrobombus) pressus德熊蜂 Bombus (Thoracobombus) deuteronymus
圆头熊蜂 Bombus (Pyrobombus) rotundiceps纤熊蜂 Bombus (Thoracobombus) exil
楚南熊蜂 Bombus (Pyrobombus) sonani *盗熊蜂 Bombus (Thoracobombus) filchnerae
白尾熊蜂 Bombus (Pyrobombus) subtypicus锈红熊蜂 Bombus (Thoracobombus) hedini
王氏熊蜂 Bombus (Pyrobombus) wangae *褐纹熊蜂 Bombus (Thoracobombus) humilis
亚洲熊蜂 Bombus (Sibiricobombus) asiaticus仿熊蜂 Bombus (Thoracobombus) imitator *
默氏熊蜂 Bombus (Sibiricobombus) morawitzi兴熊蜂 Bombus (Thoracobombus) impetuosus
谢氏熊蜂 Bombus (Sibiricobombus) semenovi拉熊蜂 Bombus (Thoracobombus) laesus
西伯熊蜂 Bombus (Sibiricobombus) sibiricus藓状熊蜂 Bombus (Thoracobombus) muscorum
阿穆尔熊蜂 Bombus (Subterraneobombus) amurensis富丽熊蜂 Bombus (Thoracobombus) opulentus
猛熊蜂 Bombus (Subterraneobombus) difficillimus牧场熊蜂 Bombus (Thoracobombus) pascuorum
卓熊蜂 Bombus (Subterraneobombus) distinguendus拟贝熊蜂 Bombus (Thoracobombus) pseudobaicalensis
芳香熊蜂 Bombus (Subterraneobombus) fragrans疏熊蜂 Bombus (Thoracobombus) remotus *
黑尾熊蜂 Bombus (Subterraneobombus) melanurus红柄熊蜂 Bombus (Thoracobombus) ruderarius
伪猛熊蜂 Bombus (Subterraneobombus) personatus斯氏熊蜂 Bombus (Thoracobombus) schrencki
短毛熊蜂 Bombus (Subterraneobombus) subterraneus三角熊蜂 Bombus (Thoracobombus) tricornis
舞熊蜂 Bombus (Thoracobombus) anachoreta长头熊蜂 Bombus (Thoracobombus) veteranus
杏色熊蜂 Bombus (Thoracobombus) armeniacus

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2 中国熊蜂物种多样性现状

2.1 物种名录

目前, 中国已知熊蜂125种, 隶属于14亚属, 物种数量由多到少依次为胸熊蜂亚属(Thoracobombus) 20种, 火熊蜂亚属(Pyrobombus) 19种, 拟熊蜂亚属(Psithyrus) 18种, 巨熊蜂亚属(Megabombus) 16种, 黑熊蜂亚属(Melanobombus) 11种, 熊蜂亚属(Bombus) 10种, 假熊蜂亚属(Mendacibombus)、地熊蜂亚属(Subterraneobombus)和阿熊蜂亚属(Alpigenobombus)各7种, 西熊蜂亚属(Sibiricobombus) 4种, 东熊蜂亚属(Orientalibombus) 3种, 巴熊蜂亚属(Bombias)、凯熊蜂亚属(Kallobombus)和卡熊蜂亚属(Cullumanobombus)各1种。125种熊蜂中, 火红熊蜂(Bombus pyrosoma)、凸污熊蜂(B. convexus)、壮熊蜂(B. validus)、长足熊蜂(B. longipes)、重黄熊蜂(B. picipes)、三条熊蜂(B. trifasciatus)、仿熊蜂(B. imitator)、中华熊蜂(B. chinensis)等22种为中国特有种(表1)。除分布于台湾的单带熊蜂(B. monozonus)、楚南熊蜂(B. sonani)和短颊熊蜂(B. angustus) 3种外(Starr, 1992), 其余122种熊蜂(5万余号)的凭证标本均保存于中国农业科学院蜜蜂研究所。

2.2 物种丰富度

中国陆地面积约等于美国和欧洲, 但熊蜂物种数量约为美国的3倍、欧洲的1.5倍(Williams et al, 2010, 2014), 是全球熊蜂物种资源最丰富的国家。调查结果显示, 除了新疆的塔克拉玛干沙漠和古尔班通古特沙漠以及内蒙古的巴丹吉林沙漠外, 熊蜂在我国大部分地区都有分布(图1)。经纬度3° × 3°方格内的物种丰富度分析显示, 中国北方温带地区熊蜂物种比较丰富, 南方热带亚热带地区物种较少; 青藏高原东部边缘向黄土高原、秦岭山地及四川盆地过渡的地带是中国熊蜂物种资源最丰富的地区, 其中西秦岭及其周边山地物种数量最高(达45种)(图2), 这一地区也是全球熊蜂的多样性分布中心(Williams, 1998; Williams et al, 2009)。中国农业科学院蜜蜂研究所馆藏记录显示, 甘肃和四川各分布有熊蜂57种, 是我国熊蜂物种资源最丰富的省区; 在中国境内, 从海拔9 m的东南沿海到海拔5,200 m的青藏高原都有熊蜂分布, 但50%以上分布点的海拔在900-2,500 m之间。

图2   中国境内熊蜂物种丰富度变化(基于经纬度3°× 3°方格内的物种数量分析)

Fig. 2   Map of China showing variation in bumblebee species richness across China measured as the number of species recorded within each grid cell of 3° longitude × 3° latitude.

3 中国熊蜂人工利用现状

3.1 人工筛选

熊蜂具有独特的生物学特性, 是设施作物尤其是茄果类作物理想的传粉昆虫。但是熊蜂人工饲养难度大, 目前只有荷兰、以色列、美国等少数国家真正掌握熊蜂的规模化繁育技术。1998年, 中国农业科学院蜜蜂研究所首次获得本土明亮熊蜂(Bombus lucorum)人工繁殖的成功, 随后, 密林熊蜂(B. patagiatus)、红光熊蜂(B. ignitus)、火红熊蜂、重黄熊蜂和兰州熊蜂(B. lantschouensis)等蜂种被相继筛选出来(图3), 这6种熊蜂易于人工饲养, 具有较好的利用前景(梁诗魁等, 1999; 安建东等, 2010)。其中, 兰州熊蜂和密林熊蜂人工饲养时成群率在70%以上, 而且蜂群群势大, 工蜂可达200余只, 子代蜂王数量多且交配成功率高, 这2种熊蜂繁殖性状优良, 是有望实现规模化生产和传粉应用的重要种质资源。

图3   通过人工饲养筛选出来的6种中国本土熊蜂。(1)密林熊蜂; (2)火红熊蜂; (3)红光熊蜂; (4)兰州熊蜂; (5)重黄熊蜂; (6)明亮熊蜂。

Fig. 3   Six Chinese bumblebee species that have been selected for rearing and pollination. Bumblebee colonies include: (1) Bombus patagiatus, (2) B. pyrosoma, (3) B. ignitus, (4) B. lantschouensis, (5) B. picipes, (6) B. lucorum.

虽然我国筛选出来的密林熊蜂和兰州熊蜂已被用于设施作物传粉(图4), 但其成群率、工蜂数量、蜂王交尾成功率等繁殖性状和欧洲地熊蜂(Bombus terrstris)相比仍存在较大的差距。而且, 熊蜂的人工繁育是一个非常复杂的系统工程, 涉及营养、机具、工艺流程、环境控制、生殖调控、蜂王冷藏、后代复壮等一系列技术环节(盖琴宝等, 2015; Dong et al, 2017)。与Koppert、BioBee等欧洲专业化公司相比, 我国在本土熊蜂的人工繁育方面仍存在繁殖效率较低、生产成本较高、生产过程不稳定等诸多问题。目前, 本土熊蜂繁育水平还不能满足作物规模化传粉的需要, 其繁育技术仍有待进一步完善。

图4   密林熊蜂和兰州熊蜂2种中国本土熊蜂已用于设施作物传粉服务。(1)显示密林熊蜂工蜂访问茄花, (2)显示兰州熊蜂工蜂访问桃花。

Fig. 4   Two Chinese bumblebee species have been used for pollination of crops in greenhouses. (1) shows a worker of Bombus patagiatus visiting an eggplant flower, and (2) shows a worker of B. lantschouensis visiting a peach flower.

3.2 传粉利用

熊蜂因具有个体大、浑身绒毛、趋光性弱、耐低温、适应低光照和声震传粉等特性而成为设施作物理想的传粉者(安建东等, 1999)。熊蜂是继蜜蜂之后人工饲养量最多的传粉昆虫, 全世界每年有100万群以上的熊蜂为农作物传粉, 其中95%以上用于设施番茄传粉, 面积超过4万ha, 年产值超过120亿欧元(Velthuis & van Doorn, 2006)。熊蜂传粉在设施农业生产中的作用巨大。

中国是全球设施园艺第一大国, 目前, 设施蔬菜面积超过330多万ha, 产量2.67亿吨, 约占蔬菜总产量的34% (张震和刘学瑜, 2015)。中国设施蔬菜中, 茄果类所占比重最大, 但是, 大部分茄果类使用喷施植物生长调节剂的方法促进坐果, 俗称激素喷花。与激素喷花相比, 熊蜂传粉不仅能够促进坐果、提高产量、改善果实品质、节约劳动力、缩短果实发育历期、避免激素残留, 而且经熊蜂传粉的果实形状周正, 优质果率高, 产品附加值提高(安建东等, 2004)。随着我国熊蜂人工繁育技术的突破, 本土熊蜂为设施草莓、番茄、桃、杏等传粉取得了良好效果(李继莲等, 2006; 彭文君等, 2007; 刘新宇等, 2008; Zhang et al, 2015)。在温室内, 本土熊蜂的传粉效果优于意大利蜜蜂(Apis mellifera), 与进口的欧洲地熊蜂相当, 说明本土熊蜂可以替代蜜蜂或者进口熊蜂为设施作物传粉(陈文锋等, 2011; 董捷等, 2011; 赵亚周等, 2011; 周志勇等, 2015)。如果熊蜂等传粉昆虫在设施农业中得以很好的应用, 将会大大提升我国设施蔬果的品质和经济价值。我国设施作物种类繁多, 将来可进一步挖掘我国丰富的熊蜂资源, 针对不同作物筛选出最佳的传粉蜂种, 以充分发挥熊蜂传粉的优良特性, 更好地服务于农业生产。

4 熊蜂保护策略

熊蜂不仅是设施作物的重要传粉昆虫, 更是众多野生植物特别是高山植物、高原植物以及一些濒危植物的重要传粉者(王红和李德铢, 1998; Sun et al, 2003; He & Liu, 2004; 蒙艳华等, 2007)。据报道, 华北山区77种熊蜂传粉的植物涉及49科339种(An et al, 2014), 云南南瓜农田生态系统中蜜蜂和熊蜂是最主要的传粉昆虫(谢正华等, 2017), 说明熊蜂传粉在维持自然和农业生态系统平衡中发挥着十分重要的作用。但是近几十年来, 全球多个地区出现熊蜂多样性下降或一些物种面临濒危甚至灭绝的报道(Potts et al, 2010; Cameron et al, 2011; Colla et al, 2012)。传粉昆虫多样性下降会对自然生态系统和人类食物安全产生巨大威胁, 为此, 英国(The National Pollinator Strategy: For Bees and Other Pollinators in England, 2014)、美国(National Strategy to Promote the Health of Honeybees and Other Pollinators, 2015)、法国(France, Terre de Pollinisateurs, 2015)等发达国家相继出台了保护传粉昆虫的国家战略规划。中国熊蜂资源也面临类似的问题, 植被的破坏致使云南澜沧江流域某些熊蜂物种消失、某些物种数量减少(杨大荣, 1999); 过度放牧导致青藏高原东部地区熊蜂多样性下降(Xie et al, 2008)。作为全球熊蜂资源最丰富的国家, 中国也亟需出台保护熊蜂等传粉昆虫的国家战略规划。根据熊蜂生存必不可少的基本条件和影响传粉昆虫多样性下降的因素(Goulson et al, 2008, 2015; Dicks et al, 2016), 熊蜂保护策略应从以下几个方面开展。

4.1 保护栖息生境

生境质量直接影响熊蜂的种群数量。随着人类活动对自然环境的改变, 致使熊蜂的生境呈现碎片化, 严重降低了熊蜂的多样性水平。因此, 保护、修复自然生境以及半自然生境, 提高植物多样性, 为熊蜂提供良好的营巢环境和越冬场所, 对于保护熊蜂尤为重要(Cameron et al, 2011)。熊蜂喜欢的栖息环境主要包括野花丰富的草地牧场、原野、灌丛、沟渠、充满杂草的荒野等, 人工巢穴、石头堆、废弃的老鼠洞、干草堆等也是熊蜂经常营巢的场所, 应主动管理、保护和建立这样的栖息环境(McFrederick & LeBuhn, 2006)。此外, 应根据熊蜂在我国的分布特征, 有针对性地建立一些保护区, 例如在全球熊蜂物种资源最丰富的青藏高原东部边缘-西秦岭山地建立熊蜂多样性核心保护区, 以保护我国十分丰富的熊蜂物种资源; 在华北地区建立火红熊蜂自然保护区, 在华南地区建立双色熊蜂(Bombus bicoloratus)、黑足熊蜂(B. atripes)自然保护区, 在青藏高原地区建立凸污熊蜂、华丽熊蜂(B. superbus)自然保护区, 以保护我国特有种或者稀有种熊蜂资源。

4.2 保护食物资源

熊蜂以花蜜和花粉为食, 在活动周期内, 需要足够的开花植物为其生存繁衍提供充足的食物资源(Goulson et al, 2010)。因此, 保护自然生境和半自然生境的植物多样性尤为重要。在农业生产中, 应尽量避免单一作物大面积种植, 倡导不同作物混合种植模式, 以延长当地作物的开花期; 同时, 在农田周边留出非作物生境带(margin), 搭配种植花期不同的野生植物, 提高植物多样性, 为熊蜂增加食物来源。不同熊蜂的吻长不一样, 其访花行为也存在较大差异, 长吻型蜂种偏爱采集长花冠植物, 而短吻型蜂种适应访问短花冠植物。从保护熊蜂的角度, 应该种植不同花冠长度的植物以供不同吻长的熊蜂取食(谢正华和唐亚, 2008; Williams & Osborne, 2009)。另外, 还应根据熊蜂与当地植物协同进化的原理, 参照本地植物资源进行蜜源植物的补充种植(Fussell & Corbet, 1992)。在高山牧场或者草原, 应禁止过度放牧, 以防花卉多样性降低, 导致熊蜂的食物资源减少(Carvell, 2002; Kosior et al, 2007; Xie et al, 2008)。

4.3 严防外来物种入侵

外来物种通常会给当地生物生存带来威胁。随着全球设施农业的发展, 欧洲地熊蜂被推广至世界各地, 为当地作物提供传粉服务的同时, 也在澳大利亚、日本、阿根廷和智利等国造成了入侵现象(Hingston et al, 2006; Inoue et al, 2008; Dafni et al, 2010; Schmid-Hempel et al, 2014)。在日本, 欧洲地熊蜂不仅和当地熊蜂竞争食物资源和营巢场所, 还和小峰熊蜂(Bombus hypocrita)竞争交尾, 造成生殖干扰, 导致小峰熊蜂种群数量下降, 打破了当地植物的传粉平衡(Kenta et al, 2007; Kanbe et al, 2008)。欧洲地熊蜂还可能携带新的病虫害, 对当地熊蜂资源产生严重威胁(Schmid-Hempel et al, 2014)。鉴于欧洲地熊蜂具有较高的入侵风险, 美国、加拿大、日本、智利等国已禁止进口该种熊蜂, 转向研究本土熊蜂资源的利用。不仅如此, 美国还明确规定, 东海岸的熊蜂物种不能转运到西海岸为作物传粉, 以保护当地生态系统不受外来物种干扰。中国是全球熊蜂资源最丰富的国家, 外来熊蜂一旦入侵, 对我国本土熊蜂资源和生态系统造成的危害可能更大。已有研究表明, 欧洲地熊蜂和我国一些熊蜂种的雄蜂头部分泌物相似性较高, 在人工条件下可以和兰州熊蜂杂交, 在自然生境下可能会干扰我国本土熊蜂的正常繁衍(袁晓龙等, 2018)。所以, 我国应防患于未然, 尽量避免外来熊蜂物种的引入, 加强管理, 严防生物入侵。

4.4 减少农药使用

20世纪以来, 农药在农林牧业有害生物防治和作物增产方面发挥了重要作用, 但同时农药的不合理应用也给生态环境造成了巨大危害(Goulson, 2013)。杀虫剂是引起熊蜂等传粉昆虫多样性下降的重要因素之一(Goulson et al, 2015)。室内实验表明, 欧洲地熊蜂工蜂取食被吡虫啉污染的食物后, 其产卵能力明显下降(Laycock et al, 2012)。一旦生境被噻虫嗪污染, 早春时节地熊蜂蜂王的产卵率会显著下降26%, 严重影响蜂群的建立(Baron et al, 2017)。长期暴露在新烟碱类和拟除虫菊酯类杀虫剂的环境中, 工蜂的采集能力和个体发育均会受到严重影响, 最终引起工蜂死亡率上升、群势下降, 严重影响熊蜂的传粉服务能力(Gill et al, 2012)。所以, 我们需要探索环境友好型的农业发展模式, 即在保障食物安全的前提下, 尽可能减少杀虫剂、杀菌剂、除草剂等农药的使用, 尤其要杜绝滥用。积极倡导植物病虫害绿色防控技术, 推进有机农业发展, 切实保护传粉昆虫资源及其多样性, 维持整个生态系统的平衡稳定。

4.5 加强科普宣传

充分利用报刊、网络、微信、影视等宣传媒介, 加大科普宣传力度, 让更多民众了解熊蜂传粉的生态价值和经济价值, 提高保护意识。不同行业的从业人员应熟悉相关的保护措施: 在林区, 应该采用轮伐、科学间伐、伐种结合等方法, 坚决杜绝砍光、烧光等高度破坏生态环境的行为; 在牧区, 应该采用轮牧、半场牧等间歇放牧方式, 禁止过度放牧; 在农区, 要减少杀虫剂的使用, 倡导使用生物防治的方法, 禁止在农田间隔带喷施除草剂; 在人们居住的房前屋后、亭台院落, 种植多样的开花植物, 为熊蜂等传粉昆虫提供食物。通过加强宣传教育, 逐步提高全民对传粉昆虫的保护意识。

4.6 加强基础研究

基础研究可为资源保护和可持续利用提供理论依据。要保护我国熊蜂资源, 应当加强熊蜂分布特征、遗传结构、适应性、食物偏好、病虫害、转基因作物的影响、外来物种的生态安全评估等方面的基础研究(Potts et al, 2016), 探究影响熊蜂种群分布的因素、动态变化规律、传粉行为与植物的响应机制、病虫害危害机制等, 以便及早制定相应的保护措施。此外, 还应加强熊蜂生物学和人工繁育技术的研究, 尽早实现本土熊蜂工厂化繁育, 替代进口蜂种, 降低生物入侵风险。

综上, 我们基于过去20年对中国熊蜂资源的系统调查与开发利用研究, 综述了中国熊蜂物种多样性、人工繁育和传粉利用特点, 提出了保护熊蜂资源的建议, 以期引起社会广泛关注, 吸引更多科研工作者、志愿者、相关公益组织参与传粉昆虫的研究、开发、利用和保护等工作, 也期盼我国政府能够高度重视熊蜂等传粉昆虫资源的保护, 为我国生态文明建设添砖加瓦。

(责任编委: 黄双全 责任编辑: 闫文杰)

致谢:中国科学院动物研究所王淑芳研究员和姚建老师、英国自然历史博物馆Paul H. Williams博士在熊蜂鉴定中给予热情帮助, 中国农业大学彩万志教授帮助命名熊蜂亚属及部分物种的中文名, 全国23个协作单位的众多同事在熊蜂资源野外调查中给予大力支持, 在此一并表示感谢!

作者声明没有竞争性利益冲突.


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