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越冬动物肠道微生物多样性及功能研究进展
郝操, 吴东辉, 莫凌梓, 徐国良
生物多样性    2024, 32 (3): 23407-.   DOI: 10.17520/biods.2023407
摘要   (713 HTML21 PDF(pc) (506KB)(893)  

越冬是全球温带和寒带地区动物生活史和演化过程的重要阶段, 顺利越冬对于动物种群的繁衍与维持至关重要。肠道微生物与宿主长期共同进化并形成复杂的共生关系, 在动物生长发育、健康调控及恶劣环境适应等方面发挥着重要作用。越冬动物不仅在形态、生理和行为方面发生适应性变化, 其肠道微生物也发生改变, 这对宿主适应低温不可或缺。近些年越冬动物肠道微生物工作日渐受到重视, 鉴于肠道微生物的重要意义, 本文总结和评述了4个方面内容: (1)越冬动物肠道微生物领域的研究现状。该领域发文量近年来增长快速, 冬眠动物肠道微生物研究最多且更为深入。肠道微生物多样性、影响因素和群落构建机制以及肠道微生物对动物越冬的作用机制是该领域的研究热点; (2)越冬动物肠道微生物群落多样性、组成及其功能基因的变化。冬季动物肠道细菌群落以拟杆菌门、厚壁菌门和变形菌门为主, 且多样性较夏季更低。冬眠动物肠道细菌群落的功能基因以脂肪代谢为主; (3)影响冬季动物肠道微生物群落的主要因素。肠道微生物群落与越冬宿主肠道形态和生理、物种类别、食性、越冬策略及外界环境时空和气候变化密切联系; (4)肠道微生物在动物越冬方面发挥的重要功能。肠道微生物参与宿主营养获取和能量代谢、调节宿主产热、影响宿主抗冻性及免疫力。本研究可增加人们对非生长季动物肠道微生物多样性维持及其生态功能的认识, 并帮助深入思考肠道微生物及其与宿主互作机制在调控动物适应环境变化方面的潜在影响。


宿主 Host 越冬策略
Overwintering strategy
越冬肠道细菌多样性
Gut bacterial diversity in
winter
越冬肠道优势细菌门
Gut dominating bacterial
phylum in winter
越冬肠道主要功能代谢
Gut main metabolic
function in winter
参考文献
References
纲名 Class 种名 Species
哺乳纲
Mammalia
野牦牛
Bos mutus
活跃
Active
Chao 1丰富度指数↑
Chao 1 index ↑
拟杆菌门、厚壁菌门
Bacteroidetes, Firmicutes
脂肪细胞因子信号通路↑、脂肪酸降解↑
Adipocytokine signalling pathway ↑, fatty acid degradation ↑
Fu et al, 2021
马铁菊头蝠 Rhinolophus ferrumequinum 冬眠
Hibernate
Chao 1丰富度指数↓、Shannon多样性指数↓
Chao 1 index ↓, Shannon index ↓
变形菌门、厚壁菌门↓
Proteobacteria, Firmicutes ↓
碳水化合物代谢↓、脂肪
代谢↑
Carbohydrate metabolism ↓, lipid metabolism ↑
Xiao et al, 2019
鸟纲
Aves
艾草松鸡 Centrocercus urophasianus 活跃
Active
物种数↓、Shannon多样性
指数↓
Observed species ↓, Shannon index ↓
欧陆森氏菌属↑,
巴斯德菌科↑
Olsenella ↑,
Pasteurellaceae ↑
- Drovetski et al, 2019
白额雁
Anser albifrons
活跃
Active
- 厚壁菌门、变形菌门、
放线菌门
Firmicutes, Proteobacteria, Actinobacteri
碳水化合物代谢、氨基酸
代谢
Carbohydrate metabolism, amino acid metabolism
Yang et al, 2016
两栖纲
Amphibia
东北林蛙
Rana dybowskii
冬眠
Hibernate
物种数↓、Chao 1丰富度指
数↓、Shannon多样性指数↓
Observed species ↓, Chao 1 index ↓, Shannon index ↓
厚壁菌门↓、弯曲菌门↑
Firmicutes ↓, Campylobacterota ↑
- Tong et al, 2023
扬子鳄
Alligator sinensis
冬眠
Hibernate
物种数↑、Chao 1丰富度指数↑、Shannon多样性指数
Observed species ↑, Chao 1 index ↑, Shannon index
变形菌门、拟杆菌门↑
Proteobacteria, Bacteroidetes ↑
粘蛋白寡糖降解酶↑
Mucin oligosaccharide- degrading enzymes ↑
Tang et al, 2019
昆虫纲
Insecta
西方蜜蜂
Apis mellifera
滞育
Diapause
Chao 1丰富度指数↓、Shannon多样性指数↓
Chao 1 index ↓, Shannon index ↓
根瘤菌科↑、肠杆菌科↓
Rhizobiaceae ↑, Enterobacteriaceae↓
- Bleau et al, 2020
灰蟋蟀
Gryllus veletis
滞育
Diapause
物种数↓、Shannon多样性
指数↓
Observed species ↓, Shannon index ↓
厚壁菌门↓、变形菌门↑、
拟杆菌门
Firmicutes ↓, Proteobacteria ↑, Bacteroidetes
- Ferguson et al, 2018
弹尾纲
Collembola
Tomocerus cf jilinensis 活跃
Active
- 变形菌门、放线菌门、
蓝菌门
Proteobacteria, Actinobacteria, Cyanobacteria
氨基酸代谢、碳水化合物
代谢
Amino acid metabolism,
Carbohydrate metabolism
Hao et al, 2020
腹足纲
Gastropoda
福寿螺
Pomacea
canaliculata
半休眠
Semi-dormancy
Chao 1丰富度指数↓、
ACE丰富度指数↓、
Shannon多样性指数↓
Chao 1 index ↓, ACE index ↓,
Shannon index ↓
变形菌门、厚壁菌门↑、
梭杆菌门↑
Proteobacteria, Firmicutes ↑, Fusobacteria ↑
- Li et al, 2022
双壳纲
Bivalvia
紫贻贝
Mytilus galloprovincialis
半休眠
Semi-dormancy
- 软壁菌门、假单胞菌门Mycoplasmatota, Pseudomonadota - Akter et al, 2023
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表1 越冬动物肠道微生物群落多样性、组成和代谢功能的变化
正文中引用本图/表的段落
基于Web of Science核心数据库, 以“winter” “hibernate” “diapause” “gut microbiota” “intestinal microbiota”为核心关键词进行文献检索, 检索结果利用CiteSpace软件去重和分析(Chen, 2004)。共检索出2000-2022年发表SCI文献178篇, 每年发文量随年份呈增长趋势且近几年增长快速, 研究动物类群随年份增加表现更多样化(图1A), 表明越冬动物肠道微生物领域研究逐渐受到人们重视。越冬肠道微生物领域研究动物类群包括脊索动物门、节肢动物门、软体动物门、环节动物门和棘皮动物门, 其中脊索动物门肠道微生物发文数量最多(145篇)。脊索动物门研究类群主要集中在哺乳纲的啮齿目(31篇)和偶蹄目(25篇), 鸟纲的鹤形目(13篇)和雁形目(11篇), 两栖纲的无尾目(12篇)以及硬骨鱼纲的鲈形目(7篇)。节肢动物门研究类群包括昆虫纲的膜翅目(25篇)、双翅目(4篇)和直翅目(1篇), 弹尾纲的弹尾目(2篇), 甲壳纲的桡足类(2篇)以及蛛形纲的蜱螨目(1篇)。软体动物门研究类群包括双壳纲的珍珠贝目(1篇), 腹足纲的中腹足目(1篇)和原始腹足目(1篇)。环节动物门研究类群包括蛭纲的无吻蛭目(1篇)。棘皮动物门研究类群包括海参纲的盾手目(1篇; 图1B)。
细菌在人体和动物肠道系统内定殖数量最多且最重要, 是越冬动物肠道微生物的主要研究对象。无论以冬眠和滞育策略越冬的动物, 还是寒冷冬季保持活跃的动物, 均通过降低自身代谢水平以减少能量消耗。冬季动物的食物资源相比生长季匮乏, 肠道微生物可利用的营养有限且生存的肠道环境艰苦, 多数动物肠道细菌多度、丰富度和均匀度在冬季表现为下降趋势(表1)。例如, 冬眠期北极地松鼠(Urocitellus parryii)肠道细菌绝对丰度比夏季活跃期减少约10倍(Stevenson et al, 2014)。冬季艾草松鸡(Centrocercus urophasianus)肠道细菌群落丰富度和多样性指数比生长季显著降低(Drovetski et al, 2019)。而某些冬季活跃节肢动物的肠道微生物群落丰富度和多样性指数比生长季更高, 这与它们在越冬时期可能主要摄食环境中的微生物有关(Hao et al, 2020); 这些肠道微生物能够帮助宿主获取营养和能量, 增加肠道菌群的多样性。另外, 冬季活跃节肢动物在低温条件下能够进行繁殖、迁移等生命活动, 高的肠道微生物群落多样性也许致使宿主拥有稳定且健康的肠道系统, 利于宿主越冬(H?gvar, 2010)。
相对于生长季, 冬季动物降低了自身新陈代谢水平, 其肠道微生物群落功能基因亦发生适应性变化。冬眠动物食物匮乏, 它们肠道细菌群落涉及脂肪代谢功能基因的相对丰度增加, 能够帮助宿主获取营养和能量(表1)。例如, 冬季生活的野牦牛(Bos mutus)和高原鼠兔(Ochotona curzoniae)肠道微生物涉及脂肪代谢功能基因的相对丰度显著高于夏季(Fu et al, 2021)。宏基因组分析揭示冬眠扬子鳄肠道富集更多的粘蛋白低聚糖降解酶和碳水化合物活性酶功能基因(Tang et al, 2019)。基于PICRUSt的功能预测亦发现, 冬眠期马铁菊头蝠(Rhinolophus ferrumequinum)肠道细菌涉及脂肪代谢功能基因的相对丰度显著增加, 但该结果需要进一步验证(Xiao et al, 2019)。
体温维持是越冬动物的关键, 热量散失威胁着动物的存活。Bo等(2023)使用抗生素处理布氏田鼠(Lasiopodomys brandtii)幼体, 机体产热过程受到抑制, 肠道微生物的代谢产物丁酸和胆汁酸参与幼体的体温调节。棕色脂肪组织是机体重要产热组织, 解偶联蛋白1 (UCP1)是棕色脂肪组织中特异表达的线粒体内膜蛋白质, 亦是决定棕色脂肪组织产热功能的关键蛋白, 对寒冷条件下动物体温调节起重要作用(Moreno-Navarrete & Fernandez-Real, 2019; Zhang et al, 2022)。Li等(2019)研究发现, 清除小鼠肠道菌群会降低UCP1的表达, 损害UCP1依赖的产热; 使用细菌代谢产物丁酸盐进行灌胃后, 提高了无菌小鼠的产热能力, 揭示肠道微生物能够调节寒冷条件下恒温动物的产热, 且部分途径通过丁酸盐代谢产物介导。Bo等(2019)通过冷适应田鼠肠道菌群移植试验, 发现肠道低温菌群能够通过激活去甲肾上腺素cAMP-PKA-pCREB信号通路, 促进线粒体内膜上产热蛋白UCP1的表达, 增加了产热作用。变温动物体温依赖于环境温度, 已有研究揭示变温动物肠道微生物群落对环境温度变化响应敏感(Fontaine & Kohl, 2020; Khakisahneh et al, 2020), 但其肠道微生物是否参与宿主产热的相关研究十分缺乏。
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