植物开花时间的遗传调控通路研究进展
杨小凤, 李小蒙, 廖万金
生物多样性
2021, 29 ( 6):
825-842.
DOI: 10.17520/biods.2020370
开花时间对植物的繁殖成功至关重要。广泛分布的物种经常发生开花时间的分化, 从而能够更好地适应不同的环境条件。为了探索植物开花行为发生适应性分化的分子机制, 首先要明确调控开花行为的遗传通路。本文梳理了植物各类群调控开花时间的遗传通路, 以期为开花时间适应性分化的分子机制研究提供依据。 植物从营养生长向繁殖转变时, 其开花行为主要受到光照、温度、水分等外界环境因子和赤霉素等内在因素的影响。通过对模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)和其他类群的研究, 总结出了调控植物开花时间的6条通路, 包括日照长度和光质影响开花的光依赖通路, 长时间冷暴露后促进植物开花的春化通路, 高温或低温环境影响开花的温度通路, 以及赤霉素通路、年龄通路和自主通路3条内部调节过程。植物开花时间调控的6条上游通路信号传递到下游的开花整合基因FT(FLOWERING LOCUS T)和SOC1(SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS 1), 整合基因将这些复杂的调节因子整合后进一步传递到下游花分生组织, 从而启动开花。此外, 非编码RNA、转座子对开花时间的调控也具有重要作用。部分遗传通路被证实在植物适应环境的过程中起到了重要作用。目前对植物开花调控的研究已经有一百多年历史, 理论相对成熟。然而, 仍然存在许多具有争议和未解决的问题, 如开花基因的表达方式、开花行为的特殊调控机制、开花时间变异的适应性意义等等, 需要更进一步的研究。
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图1
调控开花行为的遗传通路(以拟南芥为例)。图中自上而下分为三部分: 上游调控通路、下游开花整合基因和花分生组织基因。虚线方框内代表拟南芥调控开花的6个通路以及相关的基因。方框内的大写字母代表基因的简称, 椭圆框内的字母代表蛋白的简称。带箭头的实线代表促进作用, 平端的虚线代表抑制作用。改自Banta和Purugganan (2011)。
正文中引用本图/表的段落
开花时间调控的研究已有100多年的历史(Kobayashi & Weigel, 2007), 涵盖了从基础的生理研究到深入的遗传分子水平、从种间比较发展到种间与种内相结合、从模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)扩展到多种植物的研究。目前植物开花的调控通路已经有了比较成型的框架(图1)。基于模式植物拟南芥的研究发现, 开花时间受多种环境和内源途径调控, 主要有6条调控通路, 包括光依赖、自主、春化、赤霉素(gibberellin acid, GA)、温度以及年龄通路(Fornara et al, 2010; Kinoshita & Richter, 2020)。近些年对开花时间调控的研究主要围绕以上6条通路开展。研究发现在花的诱导过程中, 有几个基因在多个组织中起作用, 它们将多个调节通路聚集在一起, 被称为整合基因(integrators)。这6条通路汇集到整合基因, 并由整合基因传递到下游的花分生组织基因(floral meristem identity gene)中, 决定花的形成。研究表明有上百个基因的突变会影响拟南芥的开花时间(Srikanth & Schmid, 2011)。有部分基因被证明是导致自然种群开花时间变异的主要原因, 主要涉及光受体基因、MADS转录因子基因、FRI(FRIGIDA)和FRI-like基因、昼夜节律基因、开花素编码基因和RNA加工基因等(Alonso-Blanco et al, 2009; Rosloski et al, 2010; Weigel, 2012; Méndez-Vigoet al, 2013)。近几年来一些新的研究方法应用于对开花时间遗传基础的研究当中, 并有了许多新的发现。例如, microRNA对开花时间有重要的影响, miR156和miR172调控年龄通路, miR159对赤霉素通路有重要作用(Yamaguchi & Abe, 2012)。近年来发现转座子也对开花行为有一定的影响(Tamaki et al, 2015)。有研究发现FLC(FLOWERING LOCUS C)基因中转座子元件的插入会影响其表达, 从而影响开花时间(Tamaki et al, 2015; Niu et al, 2019)。除此之外, 碳水化合物如蔗糖、海藻糖等, 也对开花行为有着显著影响(Bernler et al, 1993; Zhao et al, 2019)。综上所述, 调控开花时间的遗传通路错综复杂, 对开花时间调控通路的归纳有助于更好地厘清植物开花时间变化的分子机制及适应进化。
对植物开花时间调控的研究多集中于模式植物拟南芥.但是拟南芥是一种长日照植物, 而光周期对于开花具有很强的影响, 所以需要研究短日照植物和日中性植物开花的调控过程, 并分析开花调控通路的保守性和差别性.目前对其他植物研究最多的是水稻(Oryza sativa)、荠菜(Capsella rubella)、豌豆(Pisum sativum)、烟草(Nicotiana tabacum)、番茄(Solanum lycopersicum)等.经研究发现, 水稻作为短日照植物的代表, 有许多与拟南芥功能相同的开花相关基因.其他植物也具有许多与拟南芥同源的开花基因, 证明了从拟南芥中发现的开花通路具有显著的保守性; 但是其他植物也有自己独特的开花调控基因, 说明了开花时间调控具有物种差异性.本文将以拟南芥为代表综述主要的6个开花时间调控通路和相应的开花时间调控基因, 并总结其他植物在开花调控通路上的研究进展, 比较其在物种间的保守性和差异性, 阐述此类研究中仍然存在的争议和问题.... Molecular basis of natural variation in photoperiodic flowering responses 1 2019 ... 赤霉素是调节植物休眠、萌发、茎伸长和开花等发育过程的植物激素.它不仅能刺激植物器官的生长, 还能诱导发育阶段的转变(Mutasa-G?ttgens & Hedden,2009).赤霉素在某些植物(如拟南芥)中促进开花, 而在其他植物(如苹果Malus × domestica)中抑制开花, 因此赤霉素对于不同植物的作用具有差异性(Zhang SW et al, 2019).拟南芥中, 在短日照条件下, 赤霉素促进开花作用最强(Porri et al, 2012).在叶中, 赤霉素信号被GID1(GA INSENSITIVE DWARF 1)感知, GID1经历构象变化后使赤霉素与DELLA(Asp-Glu-Leu-Leu-Ala)蛋白相互作用, 赤霉素启动DELLA蛋白的降解从而促进开花(Sun, 2010) (图2D).SPY(SPINDLY)蛋白作为赤霉素信号转导的抑制因子, 可能通过岩藻醣基化上调DELLAs蛋白来延迟开花(Jacobsen et al, 1998; Zentella et al, 2017).DELLA蛋白能直接与CO结合从而下调FT(Wang et al, 2016; Xu F et al, 2016), 还能够与PIF4相互作用而抑制FT的表达(de Lucas et al, 2008).除此之外, DELLA蛋白还能够与FT的抑制因子相互作用来抑制FT的表达, 如MYC3与DELLA蛋白相互作用直接抑制FT(Bao et al, 2019).另外, DELLA蛋白很可能与富集PRC2(POLYCOM REPRESSIVE COMPLEX 2)的PKL(PICKLE)相互作用, PRC2会提高FLC中的组蛋白标记H3K27me3的水平, 使得FLC沉默, 从而调节FT和SOC1等靶基因, 进而调控开花行为(Li et al, 2016; Campos-Rivero et al, 2017).赤霉素还会通过抑制DELLA蛋白对miR159产生影响, 随后影响miR159的靶序列MYB, 最终影响LFY(LEAFY)的表达(Achard et al, 2004).除了通过DELLA蛋白的作用, 赤霉素还能够通过影响赤霉素的生物合成和运输来调控开花, 主要与赤霉素氧化酶有关, 它们能够将赤霉素前体转化为赤霉素活性物质, 进而促进开花(Mitchum et al, 2006).另一方面, 赤霉素通过促进SOC1诱导基因(如AGL24)的表达、下调植物开花抑制因子(如SVP)等多个途径来调节SOC1的表达, 影响LFY的表达进而影响开花(Li et al, 2008).有研究发现SVP能够抑制赤霉素的合成酶GA20ox2(GIBBERELLIN 20 OXIDASE 2), 导致赤霉素含量降低, 从而抑制开花(Andréset al, 2014).... Plant reproductive systems and evolution during biological invasion 1 2008 ... 开花是决定植物繁殖成功的重要过程, 植物必须准确地将内部信号和环境信号相结合然后启动开花过程.最优的开花时间对于植物适合度收益的最大化有着非常重要的影响, 在错误的时间开花可能会使植物开花时间与传粉环境不匹配, 导致不能够成功传粉, 从而产生更大的适合度代价(Kitamoto et al, 2006), 或者更易受到捕食者和致病菌的危害(Elzinga et al, 2007; Lemoine et al, 2017).开花过早也可能会导致植物没有充足的营养来完成繁殖(Elzinga et al, 2007).有研究表明, 早开花导致入侵北欧的普通豚草(Ambrosia artemisiifolia)种子产量大幅度降低(Kralemann et al, 2018).开花过晚可能会使得植物错过资源利用的最佳时期而不能在生长季结束之前完成繁殖过程, 也可能会因为相对于周围早开花植物的竞争力减弱而使得后代处于不利的环境中, 比如在植物高密度情况下对光照的竞争不足(Vermeulen, 2015)(Kathleen Donohue, 2005 #139;Schmitt, 1993 #156;Kathleen Donohue, 2005 #139).广泛分布的物种面临多变的环境, 在适应不同环境的过程中, 很容易发生生活史性状的适应性进化, 尤其是开花时间的适应性进化(Barrett et al, 2008).植物的开花时间受到自然环境和遗传机制的共同作用, 在种间和种内呈现出了丰富的多样性.研究者已开始探索开花时间多样性产生的遗传基础, 尤其是开花时间的遗传通路.... Differential interactions of the autonomous pathway RRM proteins and chromatin regulators in the silencing of Arabidopsis targets 1 2008 ... 除环境因素外, 植物的内部信号也参与调节开花.自主通路相关基因的突变体FCA(FLOWERING LOCUS CA)、FY(FLOWERING LOCUS Y)、FPA(FLOWERING LOCUS PA)、LD(LUMINIDEPENDENS)、FLD(FLOWERING LOCUS D)、FLK(FLOWERING LOCUS KH DOMAIN)和FVE(FLOWERING LOCUS VE)在长日照和短日照条件下开花都较晚(Simpson, 2004; Srikanth & Schmid, 2011), 但是这种晚开花的表型可以通过春化来恢复(Abou-Elwafa et al, 2011).近年来已经鉴定出了许多新的自主通路相关基因.自主通路的关键调节因子包括FCA、FPA、FVE、FLD、PCFS4(PCF11P-SIMILAR PROTEIN 4)、PEP(PEPPER)、FLK、HDA5(HISTONE DEACETYLASE 5)、HDA6、PRMT5(PROTEIN ARGININE METHYLTRANSFERASE 5)、PRMT10、DRM2(DOMAINSREARRANGEDMETHYLTRANSFERASE2)、CK2等(Cheng et al, 2017).与春化通路的基因一样, 自主通路的主要靶基因也是FLC, 独立于光周期和温度通过抑制FLC的表达来促进开花(Cheng et al, 2017).自主通路基因主要通过调节FLC的mRNA形成过程、染色质表观遗传修饰和对FLC翻译后调控来发挥作用(Cheng et al, 2017).FCA、FPA、FVE以及FLD共同作用, 调节FLC的沉默(Liu et al, 2007; B?urle & Dean,2008); PCFS4通过调控FCA的选择性加工, 促进开花(Xing et al, 2008); PEP与FLK功能拮抗, 通过转录和转录后调控上调FLC (Ripoll et al, 2009); HDA5、FVE、FLD和HDA6通过对FLC染色质中的H3K4去甲基化和H3或H4去乙酰化抑制FLC表达(Luo et al, 2015); PRMT5和PRMT10通过不对称组蛋白精氨酸甲基微调FLC的表达来控制开花, 并且两者的功能是独立的(Niu et al, 2007); DRM2通过DNA甲基化参与了表观遗传调控机制(Zhong et al, 2014); CK2通过磷酸化和去磷酸化抑制FLC, 以翻译后的方式调节FLC蛋白(Heidari et al, 2013; Mulekar & Huq, 2015).最近有研究发现了两种富含甘氨酸的RNA结合蛋白, 能同时与FCA、FPA和FLK作用, 并且还可以调控FLM的可变剪切, 参与开花的自主和温度两个通路(Steffen et al, 2019).... Physiological signals that induce flowering 1 1993 ... 开花时间调控的研究已有100多年的历史(Kobayashi & Weigel, 2007), 涵盖了从基础的生理研究到深入的遗传分子水平、从种间比较发展到种间与种内相结合、从模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)扩展到多种植物的研究.目前植物开花的调控通路已经有了比较成型的框架(图1).基于模式植物拟南芥的研究发现, 开花时间受多种环境和内源途径调控, 主要有6条调控通路, 包括光依赖、自主、春化、赤霉素(gibberellin acid, GA)、温度以及年龄通路(Fornara et al, 2010; Kinoshita & Richter, 2020).近些年对开花时间调控的研究主要围绕以上6条通路开展.研究发现在花的诱导过程中, 有几个基因在多个组织中起作用, 它们将多个调节通路聚集在一起, 被称为整合基因(integrators).这6条通路汇集到整合基因, 并由整合基因传递到下游的花分生组织基因(floral meristem identity gene)中, 决定花的形成.研究表明有上百个基因的突变会影响拟南芥的开花时间(Srikanth & Schmid, 2011).有部分基因被证明是导致自然种群开花时间变异的主要原因, 主要涉及光受体基因、MADS转录因子基因、FRI(FRIGIDA)和FRI-like基因、昼夜节律基因、开花素编码基因和RNA加工基因等(Alonso-Blanco et al, 2009; Rosloski et al, 2010; Weigel, 2012; Méndez-Vigoet al, 2013).近几年来一些新的研究方法应用于对开花时间遗传基础的研究当中, 并有了许多新的发现.例如, microRNA对开花时间有重要的影响, miR156和miR172调控年龄通路, miR159对赤霉素通路有重要作用(Yamaguchi & Abe, 2012).近年来发现转座子也对开花行为有一定的影响(Tamaki et al, 2015).有研究发现FLC(FLOWERING LOCUS C)基因中转座子元件的插入会影响其表达, 从而影响开花时间(Tamaki et al, 2015; Niu et al, 2019).除此之外, 碳水化合物如蔗糖、海藻糖等, 也对开花行为有着显著影响(Bernler et al, 1993; Zhao et al, 2019).综上所述, 调控开花时间的遗传通路错综复杂, 对开花时间调控通路的归纳有助于更好地厘清植物开花时间变化的分子机制及适应进化.... Activation of a floral homeotic gene in Arabidopsis 1 1999 ... 花分生组织基因的分子功能是DNA转录因子.上游的花整合基因传递到下游的花分生组织基因, 花分生组织基因在茎尖分生组织中上调, 从而诱导开花.如拟南芥中, FT和TSF基因从叶片传输到茎尖分生组织, 它们与FD形成一个复合物, 激活花分生组织基因(包括AP1和FUL)的过表达(Perrella et al, 2020).对拟南芥的突变体研究已经鉴定出LFY、AP1、CAL(CAULIFLOWER)基因参与花原基的形成(Busch et al, 1999).LFY基因的组成性表达可加速开花, 同时LFY还可以诱导AP1和CAL的表达(Liljegren et al, 1999).花分生组织基因在植物之间保守性强, 如在牡丹、豚草中鉴定到了花分生组织基因CAL和AP1诱导开花(Mátyáset al, 2019; Wang SL et al, 2019).在茶树(Camellia sinensis)中LFY的表达也与花芽的形成相关(Liu et al, 2020).... Plant hormone signaling in flowering: An epigenetic point of view 1 2017 ... 赤霉素是调节植物休眠、萌发、茎伸长和开花等发育过程的植物激素.它不仅能刺激植物器官的生长, 还能诱导发育阶段的转变(Mutasa-G?ttgens & Hedden,2009).赤霉素在某些植物(如拟南芥)中促进开花, 而在其他植物(如苹果Malus × domestica)中抑制开花, 因此赤霉素对于不同植物的作用具有差异性(Zhang SW et al, 2019).拟南芥中, 在短日照条件下, 赤霉素促进开花作用最强(Porri et al, 2012).在叶中, 赤霉素信号被GID1(GA INSENSITIVE DWARF 1)感知, GID1经历构象变化后使赤霉素与DELLA(Asp-Glu-Leu-Leu-Ala)蛋白相互作用, 赤霉素启动DELLA蛋白的降解从而促进开花(Sun, 2010) (图2D).SPY(SPINDLY)蛋白作为赤霉素信号转导的抑制因子, 可能通过岩藻醣基化上调DELLAs蛋白来延迟开花(Jacobsen et al, 1998; Zentella et al, 2017).DELLA蛋白能直接与CO结合从而下调FT(Wang et al, 2016; Xu F et al, 2016), 还能够与PIF4相互作用而抑制FT的表达(de Lucas et al, 2008).除此之外, DELLA蛋白还能够与FT的抑制因子相互作用来抑制FT的表达, 如MYC3与DELLA蛋白相互作用直接抑制FT(Bao et al, 2019).另外, DELLA蛋白很可能与富集PRC2(POLYCOM REPRESSIVE COMPLEX 2)的PKL(PICKLE)相互作用, PRC2会提高FLC中的组蛋白标记H3K27me3的水平, 使得FLC沉默, 从而调节FT和SOC1等靶基因, 进而调控开花行为(Li et al, 2016; Campos-Rivero et al, 2017).赤霉素还会通过抑制DELLA蛋白对miR159产生影响, 随后影响miR159的靶序列MYB, 最终影响LFY(LEAFY)的表达(Achard et al, 2004).除了通过DELLA蛋白的作用, 赤霉素还能够通过影响赤霉素的生物合成和运输来调控开花, 主要与赤霉素氧化酶有关, 它们能够将赤霉素前体转化为赤霉素活性物质, 进而促进开花(Mitchum et al, 2006).另一方面, 赤霉素通过促进SOC1诱导基因(如AGL24)的表达、下调植物开花抑制因子(如SVP)等多个途径来调节SOC1的表达, 影响LFY的表达进而影响开花(Li et al, 2008).有研究发现SVP能够抑制赤霉素的合成酶GA20ox2(GIBBERELLIN 20 OXIDASE 2), 导致赤霉素含量降低, 从而抑制开花(Andréset al, 2014).... Research progress on the autonomous flowering time pathway in Arabidopsis 3 2017 ... 除环境因素外, 植物的内部信号也参与调节开花.自主通路相关基因的突变体FCA(FLOWERING LOCUS CA)、FY(FLOWERING LOCUS Y)、FPA(FLOWERING LOCUS PA)、LD(LUMINIDEPENDENS)、FLD(FLOWERING LOCUS D)、FLK(FLOWERING LOCUS KH DOMAIN)和FVE(FLOWERING LOCUS VE)在长日照和短日照条件下开花都较晚(Simpson, 2004; Srikanth & Schmid, 2011), 但是这种晚开花的表型可以通过春化来恢复(Abou-Elwafa et al, 2011).近年来已经鉴定出了许多新的自主通路相关基因.自主通路的关键调节因子包括FCA、FPA、FVE、FLD、PCFS4(PCF11P-SIMILAR PROTEIN 4)、PEP(PEPPER)、FLK、HDA5(HISTONE DEACETYLASE 5)、HDA6、PRMT5(PROTEIN ARGININE METHYLTRANSFERASE 5)、PRMT10、DRM2(DOMAINSREARRANGEDMETHYLTRANSFERASE2)、CK2等(Cheng et al, 2017).与春化通路的基因一样, 自主通路的主要靶基因也是FLC, 独立于光周期和温度通过抑制FLC的表达来促进开花(Cheng et al, 2017).自主通路基因主要通过调节FLC的mRNA形成过程、染色质表观遗传修饰和对FLC翻译后调控来发挥作用(Cheng et al, 2017).FCA、FPA、FVE以及FLD共同作用, 调节FLC的沉默(Liu et al, 2007; B?urle & Dean,2008); PCFS4通过调控FCA的选择性加工, 促进开花(Xing et al, 2008); PEP与FLK功能拮抗, 通过转录和转录后调控上调FLC (Ripoll et al, 2009); HDA5、FVE、FLD和HDA6通过对FLC染色质中的H3K4去甲基化和H3或H4去乙酰化抑制FLC表达(Luo et al, 2015); PRMT5和PRMT10通过不对称组蛋白精氨酸甲基微调FLC的表达来控制开花, 并且两者的功能是独立的(Niu et al, 2007); DRM2通过DNA甲基化参与了表观遗传调控机制(Zhong et al, 2014); CK2通过磷酸化和去磷酸化抑制FLC, 以翻译后的方式调节FLC蛋白(Heidari et al, 2013; Mulekar & Huq, 2015).最近有研究发现了两种富含甘氨酸的RNA结合蛋白, 能同时与FCA、FPA和FLK作用, 并且还可以调控FLM的可变剪切, 参与开花的自主和温度两个通路(Steffen et al, 2019)....
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